Estudio comparado de la alimentación entre algunos predadores de alto nivel trófico de la comunidad marina del norte y centro de Patagonia

• Main Author: Koen Alonso, Mariano
• Other Authors: Crespo, Enrique Alberto
• Format: Doctoral or Postdoctoral Thesis
• Language: Spanish
• Published: Universidad de Buenos Aires. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales 1999
• Subjects: Alta; Patagonia; Referencia; Argentina; De la Costa; Argentine; Hake; Pequeña; Consecuencia; Bajos; Lobos; Delfín; spiny dogfish; Squalus acanthias
• Online Access: https://hdl.handle.net/20.500.12110/tesis_n3206_KoenAlonso; http://repositoriouba.sisbi.uba.ar/gsdl/cgi-bin/library.cgi?a=d&c=aextesis&d=tesis_n3206_KoenAlonso_oai

El estudio comparado de la alimentación de predadores de alto nivel trófico permite evaluar la forma en que estas especies utilizan los recursos tróficos, posibilitando así el análisis de las potenciales relaciones de competencia y el papel que estos predadores pueden tener en la regulación y estructuración de la comunidad a la cuál pertenecen. La comunidad marina del norte y centro de Patagonia se estructura alrededor del sistema tritrófico conformado por la anchoita (Engraulis anchoíta), el calamar común (Illex argentínus) y la merluza (Merluccius hubbsi). En este sentido, varias especies de mamíferos marinos y elasmobranquios utilizan a estas especies como recursos tróficos. Por esta razón, el objetivo de este trabajo es analizar comparativamente la dieta del lobo marino de un pelo (Otaria flavescens), el delfin oscuro (Lagenorhynchus obscurus), la tonina overa (Cephalorhynchus commersonni), la raya picuda (Raja flavirostris), el tiburón espinoso (Squalus acanthias) y el tiburón vitamínico (Galeorhinus galeus). Para ello, se estudió la dieta de estas especies sobre la base de los contenidos del tracto digestivo. Se utilizaron los restos hallados en los contenidos (huesos y otolitos de peces, picos y plumas de cefalópodos, exoesqueletos de crustáceos, etc.) para identificar y cuantificar a las presas. Las tallas y pesos de las presas al momento de la ingesta fueron reconstruidos empleando regresiones alométricas. La importancia relativa de las presas fue evaluada mediante el índice de importancia relativa IRI=(PH%+N%)FO%, donde PH% es el porcentaje en peso húmedo, N% es el porcentaje en número y FO% es la frecuencia de ocurrencia porcentual de la presa en la dieta. Este indice fue relativizado a 100% (IRI%). Las diferencias intraespecificas en la dieta permitieron determinar especies tróficas dentro de algunas de las especies biológicas estudiadas. Estas diferencias en la dieta fueron determinadas empleando dos índices de solapamiento, el solapamiento general (GO) y el solapamiento específico (SO). Estos índices fueron calculados utilizando las ocurrencias de aquellas presas que presentaron valores de IRI% mayores de 1% en la muestra total de cada especie biológica estudiada. Las diferencias en las tallas consumidas por las especies tróficas determinadas fueron estudiadas empleando la prueba de Mann-Whitney o el análisis de la varianza unifactorial por rangos de Kruskal-Wallis y contrastes de a pares. La dieta del lobo marino de un pelo fue estudiada a partir de muestras obtenidas de individuos hallados muertos en la costa y de animales recuperados de las capturas incidentales de la pesquería. Se identificaron 41 especies presa en los 59 contenidos estomacales estudiados. Las presas más importantes fueron la merluza, el pulpo colorado (Enteroctopus megalocyathus), el calamar común, la raneya (Raneya brasiliensis), el calamar patagónico (Loligo gahi) y la anchoíta. Sobre la base de las ocurrencias de estas presas y empleando el GO y el SO se estudiaron las diferencias en la dieta asociadas con la fuente de muestreo (ejemplares enmallados y ejemplares muertos en la costa) y sexo. Sólo se detectaron diferencias significativas en la dieta entre los sexos. Las hembras se alimentaron fundamentalmente de especies bentónicas (pulpo colorado), mientras que los machos se alimentaron mayormente de especies demersales-pelágicas (merluza). Estas diferencias en la dieta fueron asociadas con áreas diferentes de alimentación y/o diferentes rangos de acción (“home range") para cada sexo. Los resultados obtenidos sugieren que las hembras se estarian alimentando en aguas más costeras y someras, mientras que los machos se alimentarían en aguas más profundas y alejadas de la costa. Con referencia a las especies de importancia comercial consumidas por el lobo marino de un pelo, la merluza fue consumida mayormente en tallas no comerciales (largo total <30cm), mientras que el calamar común fue consumido mayormente en tallas comerciales (largo dorsal del manto >15cm). Aún así, las distribuciones de talla de las principales presas sugieren que los lobos marinos estarian utilizando a estos recursos de acuerdo a la oferta existente en el ambiente. La dieta del delín oscuro fue estudiada sobre la base de 25 ejemplares capturados, en su mayoría, en lances nocturnos pelágicos para la pesca de langostino (Pleoticus muelleri). Debido al pequeño tamaño muestral, no se analizaron las diferencias intraespecífrcas en la dieta de esta especie. Las principales presas del delfín oscuro fueron la anchoita, el calamar común, el calamar patagónico y la merluza. Las tallas consumidas de estas especies, tales como adultos de anchoíta, juveniles de calamares y juveniles primarios de merluza, permiten caracterizar a esta especie como un predador típicamente pelágico, predando sobre especies pelágicas o estadios pelágicos de especies demersales que forman cardúmenes. La dieta de la raya picuda fue estudiada a partir de una muestra de 274 ejemplares, obtenidos fundamentalmente de las capturas incidentales de la pesquería de merluza. Las presas más importantes para la raya picuda fueron la merluza, la nototenia (Patagonotothen ramsayi), el calamar común, el isópodo (Serolis schythei), la raneya y la anchoita, identificándose un total de 45 especies presa en la dieta de este predador. Los resultados obtenidos a partir de los análisis de solapamiento indicaron que no existen diferencias en la dieta entre sexos pero sí entre ejemplares maduros e inmaduros. La nototenia y la merluza fueron las presas más importantes de las rayas picudas inmaduras, aunque los crustáceos alcanzaron también altas importancias. En el caso de los ejemplares maduros, la merluza y el calamar común fueron las presas más importantes, disminuyendo notoriamente la importancia de los crustáceos. En términos generales, las rayas picudas inmaduras oonsumieron presas en tallas significativamente menores que las consumidas por los animales maduros. Asimismo, se encontraron correlaciones significativas entre el tamaño del predador y el tamaño de sus presas, tanto para los ejemplares inmaduros y maduros por separado, como para la muestra total. Puede concluirse que la raya picuda cambia su dieta a medida que crece y madura. Los ejemplares pequeños e inmaduros consumen fundamentalmente crustáceos, incorporando a los peces en su dieta a medida que crecen. A partir de la maduración sexual, la dieta de esta especie está constituida básicamente por peces y calamares. Asimismo, se evidencia un cambio del dominio del ambiente donde se alimentan, siendo las rayas inmaduras predadores típicamente demersales-bentónicos, mientras que los ejemplares maduros se alimentan predominantemente de especies demersales-pelágicas. La dieta del tiburón espinoso fue estudiada sobre la base de 132 ejemplares provenientes en su mayor parte de capturas incidentales en lances comerciales dirigidos a merluza y colectados en el período 1996-1998. Se estudió la alimentación de esta especie teniendo en cuenta las potenciales diferencias en la dieta relacionadas con el sexo y el estado de madurez sexual. Mediante el GO y el SO, se detectaron diferencias en la dieta entre ejemplares inmaduros (SAinm), machos maduros (SAmm) y hembras maduras (SAhm). Los resultados obtenidos indican que el calamar común, los ctenóforos y la merluza fueron las presas más importantes de los SAinm. En el caso de los ejemplares maduros, el calamar común y la merluza fueron las presas más importantes tanto para SAmm como para SAhm. Aún así, se detectaron diferencias en la dieta entre estas tres especies tróficas. Los SAinm son predadores fundamentalmente pelágicos, luego de la madurez sexual se produce un cambio en la dieta y los tiburones espinosos maduros (SAmm y SAhm) tienden a alimentarse más asociados al fondo, disminuyendo el consumo de los ctenóforos (IRI%SAinm=l8%,IRI%SAmm=4% y IRI%SAhm=0.4%) y aumentando el consumo de especies demersales-pelágicas y demersales-bentónicas. Comparativamente, los estudios de la dieta del tiburón espinoso en el período 1985-1994 indican que la merluza era la principal presa para esta especie en el área, seguida del calamar común (Garcia de la Rosa y Sánchez, 1997; García de la Rosa, 1998). En este trabajo, que abarca el periodo 1996-1998, los resultados indican que este orden de importancia se invierte, siendo el calamar común la presa más importante, seguida por la merluza. Este hecho, parece confirmar el carácter de predador generalista y oportunista del tiburón espinoso, dado que entre ambos periodos de estudio la abundancia de la merluza en la región ha disminuido drásticamente como consecuencia de la sobre-explotación. La dieta de la tonina overa fue estudiada a partir de 9 ejemplares capturados incidentalmente en redes de pesca. Si bien la muestra es pequeña y sólo permite un análisis preliminar, la merluza y el calamar común fueron las presas más importantes para esta especie. Las tallas consumidas de estas presas indican claramente que la tonina overa se alimento de juveniles primarios de merluza y juveniles pequeños de calamar. De esta forma, es posible caracterizar a esta especie, en el norte y centro de Patagonia, como un predador pelágico que se alimenta de especies o estadios de especies que forman cardúmenes. La dieta del tiburón vitamínico fue analizada a partir de 23 contenidos estomacales provenientes de animales capturados incidentalmente en lances de pesca. Las presas más importantes para el tiburón vitaminíco fueron la merluza, el calamar común y el pulpo colorado, además de la nototenia y el calamar patagónico. En términos de grupos ecológicos, las presas principales del tiburón vitaminíco fueron especies demersales-pelágicas y bentónicas, sugiriendo asi que esta especie se estaría alimentando asociada al fondo marino. En términos de tallas consumidas los resultados obtenidos sugieren que esta especie se estaría alimentando de acuerdo a la disponibilidad ambiental. Para el análisis comparativo interespecifico se utilizaron los IRI%, calculados tanto para las especies presa corno para los grupos ecológicos de las presas. Sobre la base de la información obtenida y de los tamaños muestrales, las especies de predadores fueron divididas en especies tróficas. Estas fueron los machos (OFm) y hembras (OFh) del lobo marino de un pelo, el delfin oscuro (LO), los ejemplares inmaduros (RFinm) y maduros (RFmad) de la raya picuda, los individuos inmaduros (SAinm), machos maduros (SAmm) y hembras maduras (SAhm) del tiburón espinoso, la tonina overa (CC) y el tiburón vitaminico (GG). Para determinar si la muestra de cada especie trófica era representativa de la población de la cuál proviene se empleó el método de cuadrados acumulados de Pielou y basado en el indice de diversidad de Brillouin. Asimismo, se empleó este procedimiento para estimar la diversidad trófica poblacional (Hp) de cada especie trófica. Las Hp fueron comparadas empleando la prueba de Kruskal-Wallis y contrastes de a pares. Además, se realizaron análisis de agrupamiento jerárquico utilizando los valores del IRI% obtenidos para las especies presa y los grupos ecológicos de las presas. Los resultados obtenidos indican que todas las muestras analizadas fueron representativas de las poblaciones de las cuáles provienen con la excepción de CC. Por esta razón, esta especie fue excluida del análisis. Asimismo, se detectó un gradiente de Hp, siendo OFh y L0 las especies tróficas que presentaron la máxima y minima Hp respectivamente. Este gradiente de Hp esta positivamente correlacionado con el IRI% de las presas bentónicas y demersales-bentónicas, sugiriendo asi que la diversidad trófica está reflejando la diversidad de los ambientes donde las distintas especies tróficas se alimentan. Asimismo, este resultado indica que todos los predadores estudiados pueden considerarse generalistas y oportunistas en el contexto del dominio del ambiente que utilizan para alimentarse. El análisis de agrupamiento considerando el IRI% de los grupos ecológicos de las presas permitió distinguir 3 grupos de predadores, aquellos que consumen presas demersales-pelágicas (OFm, RFmad, SAmm, SAhm y GG), aquellos donde las presas pelágicas son relevantes (SAinm y LO) y aquellos donde las presas bentónicas y demersales-bentónicas adquieren altas importancias (OFh y RFinm). El análisis de agrupamiento considerando el IRI% de las especies presa pemiitió distinguir 6 grupos de predadores. El grupo “OFm y RFmad”, está caracterizado por una alta importancia de la merluza en su dieta; el grupo “GG” está caracterizado por una distribución relativamente equitativa de la importancia de la merluza, el calamar común y el pulpo colorado; el grupo “RFinm” presenta alta importancia de nototenia, seguida por merluza e isópodos; el grupo “SAinm, SAmm y SAhm” esta asociado a altas importancias de calamar común y a la presencia de ctenóforos; el grupo “LO” esta definido por una alta importancia de anchoita, seguida de calamar común y calamar patagónico; y el grupo “OFh” está definido por la alta importancia del pulpo colorado en la dieta. Los análisis de solapamiento entre estas especies tróficas indican que los solapamientos tróficos son bajos y siempre significativamente diferentes del solapamiento total. De esta forma, estos predadores de alto nivel trófico estarían usando los mismos recursos, abundantes y frecuentes en el medio, pero en formas distintas y dependiendo del hábitat trófico que utilizan. De esta manera, este uso diferencial de los recursos implica una separación de sus nichos tróficos y una disminución de la posibilidad de competencia entre ellas. The comparative analysis of the food habits between top predator allows the evaluation of how these species use the trophic resources. They also make possible the study of potentially competitive relationships and the role of these predators in the regulation and structure of the community. The marine community of northern and central Patagonia is structured on the tri-trophic system composed by the Argentine anchovy (Engraulis anchoita), the Argentine shortfin squid (Illex argentinus), and Argentine hake (Merluccius hubbsi). Several marine mammals and elasmobranchs use these species as food resources. For this reason, the objective of this work was to analyze comparatively the diet of the South American sea lion (Otaria flavescens), the dusky dolphin (Lagenorhynchus obscurus), the Commerson’s dolphin (Cephalorhynchus commersonii), the beaked skate (Raja flavirostris), the spiny dogfish (Squalus acanthias) and the school shark (Galeorhinus galeus). The diet of these predators was studied by stomach content analysis. The prey remains found in the contents (fish bones and otoliths, cephalopod beaks, crustacean exoskeletons, etc.) were used to identify and quantify the preys. The length and weight of prey at the moment of the ingestion were estimated by alometric regressions. The relative importance of prey species was evaluated by the relative importance index IRI=(PH%+N%)FO%, where PH% is the percent in wet weight, N% is the percent in number, and F0% is the frequency of occurrence of the prey species in the diet. This index was relativized to 100% (IRI%). Intraspecific differences in diet allow the determination of trophospecies within a biological species. These differences were evaluated using the general overlap (GO) and the specific overlap (SO) index. These index were calculated using the occurrences of those prey species which had IRI% values greater than 1% in the total sample of the biological species. Differences in the sizes consumed by the trophospecies were evaluated using the Mann-Whitney test or the Kruskal-Wallis non-parametric one way ANOVA and paired comparisons. The diet of the South American sea lion was studied using samples obtained from animals found dead on the beach and incidentally caught by the fishery. Forty-one prey species were identified from the 59 stomachs analyzed. The most important prey were the Argentine hake, the red octopus (Enteroctopus megalocyathus), the raneya (Raneya brasiliensis), the Patagonian squid (Loligo gahi), and the Argentine anchovy. The differences in the diet associated with the source of sampling (dead on beach or entangled) and sex were evaluated using the GO and SO. Only differences between sexes were found. Females fed mostly on benthic species (red octopus) while males fed mostly on demersal-pelagic species (Argentine hake). These differences were associated with different feeding grounds and/or different home ranges between sexes. The results suggest that females could be feeding in more coastal and shallow waters, while males could be feeding farther in deeper waters. With reference to commercial species, the Argentine hake was consumed mostly in non-commercial sizes (total length <30cm) while the Argentine shortfin squid was eaten mostly in commercial sizes (dorsal mantle length>15cm). Nevertheless, the size frequency distributions of the principal preys suggest that the South American sea lion use the food resources according to their environmental availability. The dusky dolphin diet was studied from a sample of 25 dolphins. Most of this sample was obtained from incidental catches in nocturnal midwater hauls directed to the capture of Argentine red shrimp (Pleoticus muelleri). Intraspecific differences in the diet were not analyzed due the small sample size. The most important prey of the dusky dolphin were the Argentine anchovy, the Argentine shortfin squid, the Patagonian squid, and the Argentine hake. The sizes of prey indicated that the dusky dolphin fed on adult anchovies, primary juveniles of hake, and juveniles of both species of squid. These results indicate that dusky dolphin is a pelagic predator, consuming pelagic species or pelagic stages of demersal species which have schooling behavior. The diet of the beaked skate was studied from a sample of 274 individuals obtained from the incidental catches of the hake fishery. The most important prey were the Argentine hake, the Southern cod (Patagonotothen ramsayi), the Argentine shortfin squid, the isopod (Serolis schythei), the raneya, and the Argentine anchovy. A total of 45 prey species were identified. The overlap analysis indicated no differences in the diet between sexes, but significant differences in the diet between immature and mature individuals. The Southern cod and the Argentine hake were the most important prey for the immature beaked skates, but the crustaceans showed high values of importance too. The most important prey for mature beaked skates were the Argentine hake and the Argentine shortfin squid, while the importance of crustaceans decreased. In general terms, the immature beaked skates consumed preys in sizes significantly smaller than the mature ones. Significant correlations were found between the size of the predator and the size of the prey, considering the immature individuals, the mature individuals or the total sample. This results indicate that the beaked skate change its diet with growth and sexual maturity. The small and immature individuals feed mostly on crustaceans, including fishes in the diet along its growth. When the beaked skate reach the sexual maturity, switch its diet and consume mostly fishes and cephalopods. Also, this diet switching imply a change in the trophic habitat. The immature individuals are benthic predators while the mature ones feed on demersal-pelagic species. The diet of the spiny dogfish was studied from a sample of 132 individuals obtained from the incidental catches of the hake fishery between 1996 and 1998. The food habits were analyzed taking into account the potential differences in diet related to sex and maturity condition. Using the GO and SO index, differences in diet were found between immature individuals (SAinm), mature males (SAmm) and mature females (SAhm). The Argentine shortfin squid, ctenophores, and the Argentine hake were the most important prey for SAinm. ln the cases of SAmm and SAhm, the Argentine shortfin squid and the Argentine hake were the most important prey species. Nevertheless, differences in diet were found between these trophospecies. The SAinm are pelagic predators. After the sexual maturity, the spiny dogfish switch its diet and the mature individuals tend to feed more associated to the bottom, reducing the consumption of ctenophores (IRI%SAinm=18%, IRI%SAmm=4% y IRI%SAhm=0.4%)and increasing the consumption of demersal-pelagic and demersal-benthic species. Previous studies of the diet of the spiny dogfish in the period 1985-1994 indicated that the Argentine hake was the most important prey in the area, followed by the Argentine shortfin squid (García de la Rosa and Sánchez, 1997; García de la Rosa, 1998). In this work, carried out within the period 1996-1998, the order of importance of these prey showed an inversion. The Argentine shortfin squid was the most important prey, followed by the Argentine hake. This result confirms the character of generalist and opportunistic predator of the spiny dogfish, because the abundance of Argentine hake decreased as a oonsequence of overfishing between these study periods. The diet of the Commerson’s dolphin was studied from 9 stomach contents obtained from incidentally caught individuals. Even that this sample is small and only allows a preliminary analysis, the Argentine hake and the Argentine shortfin squid were the most important prey species. The sizes of prey indicate that the Commerson’s dolphin fed on primary juveniles of hake and small juveniles of squid. Then, it is reasonable to consider that this species, in the north and central Patagonia, is a pelagic predator which feed on pelagic species or pelagic stages of species which exhibit schooling behavior. The diet of the school shark was analyzed from 23 stomach contents obtained from individuals incidentally caught in commercial hauls. The most important prey were the Argentine hake, the Argentine shortfin squid and the red octopus, followed by the Southern cod and the Patagonian squid. Considering the ecological groups of the prey, the school shark fed mostly on demersal-pelagic and benthic species, suggesting that this predator feeds associated to the bottom. The sizes of the prey suggest that the school shark consume its prey according to their environmental availability. The inter-specific comparative diet analysis was made using the IRI%, calculated for prey species and ecological groups of prey. Considering the previous results and the sample sizes, the predator species were divided in trophospecies. These trophospecies were the males (OFm) and females (OFh) of the South American sea lion, the dusky dolphin (LO), the immature (RFinm) and mature (RFmad) individuals of the beaked skate, the immature (SAinm), mature males (SAmm) and mature females (SAhm) of the spiny dogfish, the Commerson’s dolphin (CC) and the school shark (GG). In order to determine if the sample size of each trophospecies was representative of the putative population, the Pielou’s pooled quadrat method and the Brillouin’s diversity index were employed. Also, this procedure was used to estimate the population trophic diversity (Hp) for each trophospecies. The Hp were compared using the Kruskal-Wallis test and paired comparisons. Additionally, two cluster analysis were performed using the IRI% for the prey species and the ecological groups of prey. The results indicate that all the sample sizes were representative of the populations, with the exception of the CC sample. For this reason, this species was excluded from the analysis. A gradient of Hp was detected, where OFh and LO were the trophospecies which showed the maximum and minimum values for Hp respectively. This gradient was positively correlated with the IRI% of the benthic and demersal-benthic prey. It suggests that the trophic diversity is reflecting the biological diversity of the environments where the trophospecies are feeding. Moreover, this result indicates that all these predators could be considered as generalist and opportunistic in the context of the environmental patch that they use as trophic habitat. Considering the cluster analysis based on the IRI% of the ecological groups of prey, three groups were identified. These groups were related to the consumption of demersal-pelagic preys (OFm, RFmad, SAmm, SAhm and GG), the high importance of pelagic preys (SAinm and LO), and the high importance of demersal-benthic preys (OFh and RFinm). Considering the IRI% of the prey species, the cluster analysis allowed the identification of 6 groups of predators. The “OFm and RFmad” group was characterized by the high importance of Argentine hake in the diet. The “GG” group was characterized by a relatively even distribution of the importance of Argentine hake, Argentine shortfin squid, and red octopus. The “RFinm” group presented high importance of Southem cod, followed by Argentine hake and isopods. The “SAinm, SAmm and SAhm” was related to the high importance of Argentine shortfin squid and the presence of ctenophores. The “LO” group was defined by the high importance of Argentine anchovy, followed by Argentine shortfin squid and Patagonian squid. The “OFh” group was defined by the high importance of red octopus in the diet. The overlap analysis between trophospecies indicated that the overlaps were low, and always significantly different to the complete overlap. Then, these top predators will used the same, abundant and frequent, trophic resources, but in different ways according to their trophic habitats. These differential uses of the food resources lead to a separation of their trophic niches and to reduce the possibility of ecological competition between them. Fil:Koen Alonso, Mariano. Universidad de Buenos Aires. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales; Argentina.