NITROGEN METABOLISM OF THE ANTARCTIC BIVALVE LATERNULA ELLIPTICA (KING & BRODERIP) AND ITS POTENTIAL USE AS BIOMARKER

The Antarctic marine environment is characterized by the extreme seasonality of the primary production in the water column and the low but stable temperatures. Both are considered the main factors in the adaptative evolution of Antarctic ectothermic organisms. Studies about physiological and biochem...

Full description

Bibliographic Details
Main Authors: Rodrigues, Edson, Vani, Gannabathula Sree, Lavrado, Helena Passeri
Format: Article in Journal/Newspaper
Language:Portuguese
Published: Programa de Pós-Graduação em Ecologia 2017
Subjects:
Online Access:https://revistas.ufrj.br/index.php/oa/article/view/8058
Description
Summary:The Antarctic marine environment is characterized by the extreme seasonality of the primary production in the water column and the low but stable temperatures. Both are considered the main factors in the adaptative evolution of Antarctic ectothermic organisms. Studies about physiological and biochemical processes of the cold-adapted species revealed the presence of antifreeze glycoproteins in the biological fluids and cold-adapted proteins. The low and stable temperatures have resulted in the appearence of enzymes with high catalytic efficiency and the absence of the thermal stress proteins in some Antarctic fishes. The austral winter promotes a seasonal food shortage, submitting the benthic ectotherms to long periods of starvation. This is particularly true for the organisms that depend on phytoplankton as their primary source of food. The Antarctic marine environment also presents areas of high copper concentrations on the sediment surface as well as cadmium in the water column. The bivalve Laternula elliptica, a circumpolar species, has been proposed as bioindicator for long term monitoring of heavy metals in the shallow waters of Antarctica due to its capacity to accumulate metals, especially cadmium and zinc. Like other Antarctic ectothermic organisms, L. elliptica changes its metabolism from aerobic to anaerobic as a function of temperature, being 6 ºC critical and 9 ºC lethal. This bivalve also shows a marked seasonality in its metabolism, with low oxygen consumption in winter as compared to summer. It is speculated that it enters into a dormancy state during the austral winter as it apparently retracts its siphons below the sediment surface. The apparent supression of the water pumping by the siphons during winter forces L. elliptica to mobilize its energy reserves, using the siphon proteins as its principal source of energy (ratio of oxygen consumption/excreted nitrogen = 3.0). Even during summer, when the high food supply stimulates the bivalve growth, the metabolism is mainly protein based. (O:N ratio = 16). The excretory nitrogen metabolism of this bivalve is typically ammoniotelic, characterized by the excretion of almost 90% of nitrogen in the form of ammonia and 10% as urea. Probably, the urea excreted arises from the hydrolysis of the proteic aminoacid L-arginine by arginase in order to maintain the tissue levels of that aminoacid. In such case, the presence of this enzyme in the kidney tissues may be related to the physiological constraints caused by the retraction of the siphons and the requirements for the excretion of this nitrogen compound during the austral winter. Studies with the renal arginase of this bivalve showed a high metabolic tolerance to the metallic cations Cu, Zn, Fe and Cd, when compared to the arginase behavior of other bivalves such as Dreissena polymorpha. The present work covers the life history of this bivalve, its potential use as a biomarker and its adaptations to the extreme marine environment conditions in Antarctica. O ambiente marinho Antártico é caracterizado pela extrema sazonalidade da produção primária na coluna d´água e por temperaturas baixas e estáveis. Esses dois fatores têm sido tratados como os principais responsáveis pela evolução adaptativa dos organismos ectotérmicos Antárticos. Os estudos sobre a presença de mecanismos bioquímicos e isiológicos de adaptação às baixas temperaturas revelaram a existência de glicoproteínas anticongelantes nos fluídos biológicos e de proteínas adaptadas ao frio. Enzimas com elevada eficiência catalítica e a ausência de proteínas de estresse térmico em algumas espécies de peixes Antárticos revelam, em parte, algumas das adaptações experimentadas por esses organismos ao longo do processo evolutivo, sob a pressão seletiva das temperaturas baixas e estáveis. A sazonalidade alimentar, imposta pelo inverno austral, proporciona um longo período de restrição alimentar para os ectotérmicos bentônicos, especialmente para os filtradores de fitoplâncton, que dependem diretamente da produção primária como fonte de alimento. O ambiente marinho Antártico também apresenta regiões com elevada concentração de cobre na superfície do sedimento e de cádmio na coluna d´água. O bivalve infaunal Laternula elliptica apresenta distribuição circumpolar e tem sido postulado como um bioindicador para o monitoramento, a longo prazo, de metais pesados nas águas rasas do ambiente marinho Antártico, em função da sua capacidade de bioacumular alguns metais, em especial cádmio e zinco. Semelhante a outros organismos ectótermicos Antárticos, L. elliptica altera o seu perfil metabólico de aeróbio para anaeróbio, em função do aumento da temperatura ambiente, estabelecida em 6 ºC, como crítica e a 9 ºC, como letal. Esse bivalve também apresenta uma acentuada sazonalidade metabólica, marcada pelo baixo consumo de oxigênio, no inverno, em relação ao verão, o qual é acompanhado pela aparente retração do sifão para uma posição abaixo da linha do sedimento, levando a especulação sobre um possível estado de dormência ao longo do inverno austral. A aparente supressão do bombeamento de água pelos sifões, durante o inverno, leva L. elliptica a mobilizar as suas reservas energéticas e utilizar proteínas do sifão como o seu principal combustível energético (razão oxigênio consumido/nitrogênio excretado = 3,0). Mesmo durante o verão, quando a oferta alimentar acelera o crescimento desse bivalve, o metabolismo da L. elliptica continua sendo principalmente protéico (razão O:N = 16). O metabolismo nitrogenado excretório desse bivalve é tipicamente amoniotélico, caracterizado pela excreção de 90% do nitrogênio na forma de amônia e 10% como uréia. Provavelmente, a uréia excretada é decorrente da hidrólise do aminoácido protéico L-arginina, como forma de manutenção dos níveis teciduais desse aminoácido, em reação catalisada pela arginase. Neste caso, a presença dessa enzima no tecido renal da L. elliptica pode estar relacionada com as limitações impostas pela retração do sifão durante o inverno austral e as necessidades fisiológicas excretoras desse composto nitrogenado. Estudos com a arginase renal da L. elliptica também revelaram a sua maior resistência à inibição pelos cátions metálicos Cu, Zn, Fe e Cd, quando comparado ao comportamento da arginase de outros bivalves, como por exemplo, Dreissena polymorpha. Assim, a presente revisão reúne informações sobre a história de vida desse bivalve, seu potencial biomarcador e a sua evolução adaptativa nas condições extremas do ambiente marinho Antártico.