Epigenetic then genetic variations underpin rapid adaptation of oyster populations (Crassostrea gigas ) to Pacific Oyster Mortality Syndrome (POMS)

• Main Authors: Gawra, Janan, Valdivieso, Alejandro, Roux, Fabrice, Laporte, Martin, de Lorgeril, Julien, Gueguen, Yannick, Saccas, Mathilde, Escoubas, Jean-Michel, Montagnani, C., Destoumieux-Garzon, Delphine, Lagarde, Franck, Leroy, Marc, A, Haffner, Philippe, Petton, Bruno, Cosseau, Celine, Morga, Benjamin, Dégremont, Lionel, Mitta, Guillaume, Grunau, Christoph, Vidal-Dupiol, Jeremie
• Other Authors: Interactions Hôtes-Pathogènes-Environnements (IHPE), Université de Perpignan Via Domitia (UPVD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Montpellier (UM), Ministère de l'environnement, Ministère de l'Environnement, Laboratoire des Interactions Plantes Microbes Environnement (LIPME), Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE), Ecologie marine tropicale des océans Pacifique et Indien (ENTROPIE Nouvelle-Calédonie ), Institut de Recherche pour le Développement (IRD Nouvelle-Calédonie )-Délégation Ifremer de Nouvelle-Calédonie, Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de la Nouvelle-Calédonie (UNC)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), MARine Biodiversity Exploitation and Conservation - MARBEC (UMR MARBEC ), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Montpellier (UM), Laboratoire des Sciences de l'Environnement Marin (LEMAR) (LEMAR), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de Brest (UBO)-Institut Universitaire Européen de la Mer (IUEM), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Unité Adaptation et Santé des Invertébrés Marins (ASIM), Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER), Ecosystèmes Insulaires Océaniens (UMR 241) (EIO), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de la Polynésie Française (UPF)-Institut Louis Malardé Papeete (ILM), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)
• Format: Report
• Language: English
• Published: HAL CCSD 2024
• Subjects: rapid adaptation; genetic; epigenetic; POMS; oyster; exome capture; [SDV.BA.MVSA]Life Sciences [q-bio]/Animal biology/Veterinary medicine and animal Health; [SDV.GEN.GA]Life Sciences [q-bio]/Genetics/Animal genetics; [SDV.GEN.GPO]Life Sciences [q-bio]/Genetics/Populations and Evolution [q-bio.PE]; [SDV.IMM.II]Life Sciences [q-bio]/Immunology/Innate immunity; Crassostrea gigas; Pacific oyster
• Online Access: https://hal.science/hal-04651019; https://hal.science/hal-04651019/document; https://hal.science/hal-04651019/file/Gawra-2023-BIORXIV.pdf; https://doi.org/10.1101/2023.03.09.531494

Disease emergence is accelerating in response to human activity-induced global changes. Understanding the mechanisms by which host populations can rapidly adapt to this threat will be crucial for developing future management practices. Pacific Oyster Mortality Syndrome (POMS) imposes a substantial and recurrent selective pressure on oyster populations ( Crassostrea gigas) . Rapid adaptation to this disease may arise through both genetic and epigenetic mechanisms. In this study, we used a combination of whole exome capture of bisulfite-converted DNA, next-generation sequencing, and (epi)genome-wide association mapping, to show that natural oyster populations differentially exposed to POMS displayed signatures of selection both in their genome (single nucleotide polymorphisms) and epigenome (CG-context DNA methylation). Consistent with higher resistance to POMS, the genes targeted by genetic and epigenetic variations were mainly related to host immunity. By combining correlation analyses, DNA methylation quantitative trait loci, and variance partitioning, we revealed that a third of the observed phenotypic variation was explained by interactions between the genetic sequence and epigenetic information, ∼14% by the genetic sequence, and up to 25% by the epigenome alone. Thus, as well as genetic adaptation, epigenetic mechanisms governing immune responses contribute significantly to the rapid adaptation of hosts to emerging infectious diseases.