Hearing in catfishes

• Main Author: Lechner, Walter
• Format: Thesis
• Language: English
• Published: (:none) 2011
• Subjects: Gar’; Voll; Antarc*; Antarctica; Antarktis*
• Online Access: https://dx.doi.org/10.25365/thesis.13611; https://othes.univie.ac.at/13611/

More than 30,000 species of fish inhabit our planet and many of them are able to produce sounds and communicate acoustically. Bony fishes show a high variety of sound producing mechanisms and also a great diversity in hearing abilities. While all fishes are able to perceive the particle motion component of sound, several groups have evolved adaptations to perceive sound pressure by coupling gas filled chambers to their inner ears. These fish groups, frequently termed “hearing specialists”, are able to detect sounds of lower levels and higher frequencies in comparison to groups which lack hearing specializations. Otophysines are the largest group among “hearing specialists”. They are characterized by the Weberian apparatus, a chain of ossicles (“Weberian ossicles” – tripus, intercalarium, scaphium and claustrum) which transmits oscillations of the bladder in a sound field to the inner ear. Otophysines comprise approximately 8,000 species and consist of four orders, Cypriniformes (carps, loaches and relatives), Characiformes (tetras), Gymnotiformes (South American knife fishes), and Siluriformes (catfishes). They inhabit freshwaters all over the world. Catfishes which comprise more than 3,000 species are found in all continents but Antarctica and belong to the most successful groups of bony fishes. They reveal a high diversity in the anatomy of their Weberian apparatus and swimbladders and many of them are able to produce sounds utilizing their pectoral spines and/or their swimbladders. While the anatomy and the homologies of the Weberian apparatus have been studied intensively since its discovery in the beginning of the 19th century, much less is known about the abilities to detect sounds and communicate acoustically. Only few papers deal with the ontogenetic development of hearing and sound communication in fishes. No work has been done so far to study the influence of genetic disorders such as albinism in fishes which potentially affects hearing in mammals. The aim of this thesis is to investigate the ontogenetic development of hearing sensitivities, of the ability to detect communication sounds, of the Weberian apparatus, and of the influence of albinism on hearing in catfishes. The development of acoustic communication was studied in the yellow marbled squeaker catfish Synodontis schoutedeni from 22 mm (young) to 126 mm standard length (adult). The noninvasive auditory evoked potential (AEP) recording technique was utilized to measure hearing abilities. The production of stridulatory sounds and the movement of pectoral fins were recorded using highly sensitive hydrophones and video technique. The sound pressure levels as well as various sound characteristics (temporal, spectral) were measured and fin movements analysed. The smallest juveniles showed the poorest hearing abilities of all size groups between 50 and 1,000 Hz and highest hearing sensitivity at 5 and 6 kHz. The duration of sounds emitted during abduction and adduction of pectoral spines, the pulse period within stridulation sounds and sound pressure level (in animals smaller than 58 mm) increased, while the dominant frequency of sounds decreased with size in animals larger than 37 mm. Comparisons between audiograms and sound spectra revealed that the most sensitive frequencies correlate with the dominant frequencies of stridulation sounds in all S. schoutedeni size groups and that all specimens are able to detect sounds of all size groups. The relationship between the ontogenetic development of the accessory hearing structures (Weberian ossicles) and development of hearing have been studied in the African bullhead catfish Lophiobagrus cyclurus. Specimens were studied from postlarval stages (11.3 mm standard length) to adults (85.5 mm). Hearing abilities were measured using the AEP recording technique. The morphology of the Weberian ossicles was assessed using dissections, histological sections, and X-ray computed tomography, along with 3D-reconstruction. In the smallest size group the tripus was not yet fully developed and the intercalarium and the interossicular ligaments were still missing. Smallest juveniles revealed lowest auditory sensitivity and were unable to detect frequencies higher than 2 or 3 kHz. In all larger stages investigated Weberian ossicles and interossicular ligaments were fully developed. Hearing sensitivity increased in larger specimens by up to 40 dB and frequencies were detected up to 6 kHz. In the size groups capable to perceive frequencies up to 6 kHz larger individuals revealed better hearing abilities at low frequencies (0.05 to 1 kHz), whereas an opposite trend was observed at the highest frequencies tested (4 to 6 kHz). Albinism is often accompanied by hearing deficiencies in mammals. Our study is the first one looking at this phenomenon in non-mammalian vertebrates. We measured hearing sensitivities of normal coloured and albinotic specimens of the European wels Silurus glanis and the South American bronze catfish Corydoras aeneus utilizing the AEP recording technique. We observed that neither auditory sensitivity nor shape of AEP waveforms differed between normally pigmented and albinotic specimens at any frequency tested in two catfish species. The data of the study in Lophiobagrus cyclurus indicate that the ability to detect sounds at low levels and high frequencies largely depends on the development of the Weberian apparatus in otophysine fish. A significant increase in auditory sensitivity was observed as soon as all Weberian ossicles and interossicular ligaments were present and the chain for transmitting sounds from the swimbladder to the inner ear was complete. The studies in Lophiobagrus cyclurus and Synodontis schoutedeni are the first to demonstrate that absolute hearing sensitivities change during ontogeny in otophysine fish. This is in contrast to the results of prior studies on two cypriniform fish species in which no such change could be observed. Furthermore, Synodontis schoutedeni can detect conspecific sounds at all developmental stages, again contrasting with all prior ontogenetic studies. Finally, genetic disorders such as albinism probably do not affect hearing in fishes. This may be due to the lack of melanin in the inner ear of fishes. This thesis contributes to our understanding of the development of hearing and acoustic communication in fishes, in particular in freshwater fishes. Nowadays, the growing pressure of humans on aquatic ecosystems and the influences of noise pollution on the acoustic scene of these habitats potentially affect acoustic orientation and communication of fishes. This may have implications for distribution and population dynamics in particular in fish with a highly developed sense of hearing. : Auf unserem Planeten leben heute mehr als 30000 Fischarten und viele von ihnen sind dazu imstande Laute zu produzieren und akustisch zu kommunizieren. Die Knochenfische zeigen eine große Diversität an Lautbildungs-Mechanismen und Hörfähigkeiten. Alle Fische sind in der Lage die Teilchenbewegungskomponente von Schall wahrzunehmen. Einige Gruppen haben zusätzlich Mechanismen entwickelt um die Schalldruckkomponente wahrnehmen zu können, indem sie gasgefüllte Räume mit dem Innenohr in Verbindung bringen. Diese Fischgruppen, häufig auch „Hörspezialisten“ genannt, können Schall von geringeren Pegeln und auch höherer Frequenzen wahrnehmen, als jene Fische, welchen solche akzessorische Hörstrukturen fehlen. Die Otophysi sind die artenreichste Gruppe unter den “Hörspezialisten”. Sie besitzen ein gemeinsames charakteristisches Merkmal, den Weberschen Apparat, eine Kette kleiner Knöchelchen („Webersche Knöchelchen“ – Tripus, Intercalarium, Scaphium und Claustrum), welche Schwingungen der Schwimmblase zum Innenohr übertragen. Zur Überordung der Otophysi zählen etwa 8000 Arten in vier Ordnungen, den Cypriniformes (Karpfenartige), Characiformes (Salmlerartige), Gymnotiformes (Südamerikanische Messerfische) und den Siluriformes (Welse). Sie sind weltweit in Süßgewässern verbreitet. Es gibt mehr als 3000 Arten von Welsen, und diese kommen auf allen Kontinenten mit Ausnahme der Antarktis vor. Welse zählen zu den erfolgreichsten Knochenfischgruppen. Sie zeigen eine große Diversität bezüglich der Ausbildung ihres Weberschen Apparates und ihrer Schwimmblase und viele Welsarten sind dazu imstande, mit ihren Brustflossenstacheln und/ oder Schwimmblasen Laute zu erzeugen. Die Anatomie und die Homologiebeziehungen des Weberschen Apparates waren seit seiner Entdeckung im frühen 19. Jahrhundert Gegenstand zahlreicher Forschungen; über die Fähigkeit Schall wahrzunehmen und akustisch zu kommunizieren ist hingegen bei Fischen weitaus weniger bekannt. Nur sehr wenige Arbeiten beschäftigen sich mit der Ontogenie des Hörens und der Lautkommunikation bei Fischen. Über den Einfluss von genetischen Anomalien wie Albinismus, der bei Säugetieren zu Hörbeeinträchtigungen führen kann, ist bisher bei Fischen gar keine Arbeit erschienen. Das Ziel dieser Doktorarbeit ist es, die ontogenetische Entwicklung des Hörens und der Fähigkeit zur Lautkommunikation, des Weberschen Apparates, sowie den Einfluss von Albinismus auf das Hören bei Welsen zu untersuchen. Am Marmorierten Fiederbartwels Synodontis schoutedeni wurde die Entwicklung der Lautkommunikation an Individuen von 22 mm (Jungtiere) bis zu 126 mm Standardlänge (voll ausgewachsen) untersucht. Das Hörvermögen wurde in dieser und den folgenden Untersuchungen mit Hilfe der nichtinvasiven Ableitung auditorisch evozierter Potentiale (AEP-Technik) gemessen. Die Laute der Welse wurde mit hochsensiblen Hydrophonen aufgezeichnet, ihr Schalldruckpegel ermittelt, die Bewegung der Brustflossen während der Produktion von Stridulationslauten mittels Videotechnik analysiert und verschiedene zeitliche und spektrale Schallcharakteristika ausgewertet. Die kleinsten Jungtiere zeigten das schlechteste Hörvermögen aller Größengruppen bei Frequenzen von 50 bis 1000 Hz, und das beste Hörvermögen bei 5 und 6 kHz. Die Dauer der während der Ab- und Adduktion der Brustflossenstachel erzeugten Laute, sowie deren Pulsperiode und der Schalldruckpegel (bei Tieren kleiner als 58 mm) nahmen mit der Größe zu, während die dominante Frequenz der Laute bei Tieren größer als 37 mm mit zunehmender Größe abnahm. Vergleiche zwischen Audiogrammen und Schallspektren ergaben, dass jene Frequenzen, bei denen die Welse am besten hörten, bei allen Größengruppen mit den dominanten Frequenzen der von ihnen produzierten Stridulationslaute korrelierten und dass alle Individuen die Laute aller anderen Größengruppen wahrnehmen konnten. Der Einfluss der ontogenetischen Entwicklung der akzessorischen Hörstrukturen (Webersche Knöchelchen) auf das Hörvermögen wurde am Tanganjika-Stachelwels Lophiobagrus cyclurus untersucht. Diese Untersuchungen wurden an Tieren von gerade postlarvalem Stadium (11,3 mm Standardlänge) bis hin zu ausgewachsenen Individuen (85,5 mm) vorgenommen. Die morphologische Entwicklung der Weberschen Knöchelchen wurde mittels Sektionen, histologischer Schnittserien und Micro-Computertomgraphie untersucht und anschließend mittels 3DRekonstruktionen dargestellt. Der Tripus war bei der kleinsten Gruppe noch nicht vollständig entwickelt und die Interossicularligamente fehlten noch. Die kleinsten Individuen waren auch nicht dazu imstande Frequenzen über 2 - 3 kHz wahrzunehmen. Bei allen größeren Gruppen waren die Weberschen Knöchelchen und die Interossicularligamente vollständig entwickelt. Die Hörempfindlichkeit nahm bei größeren Individuen um bis zu 40 dB zu und es konnten Frequenzen bis 6 kHz wahrgenommen werden. Bei jenen Größengruppen, welche Frequenzen bis zu 6 kHz wahrnehmen konnten, zeigten größere Individuen ein besseres Hörvermögen bei tiefen Frequenzen (0,05 - 1 kHz), während das Gegenteil bei den höchsten Testfrequenzen (4 – 6 kHz) der Fall war; kleinere Individuen hören bei diesen Frequenzen besser. Störungen der Melaninsynthese wie Albinismus gehen bei Säugetieren vielfach mit der Abnahme der Hörfähigkeiten einher. Unsere Untersuchungen sind die ersten, die dieses Phänomen bei einer anderen Wirbeltierklasse untersuchen. Wir bestimmten die Hörfähigkeiten von normal gefärbten und albinotischen Individuen des Europäischen Welses Silurus glanis und des südamerikanischen Metallpanzerwelses Corydoras aeneus mit der AEP Aufnahmetechnik und konnten bei keiner der getesteten Frequenzen, weder bezüglich Hörempfindlichkeit noch bezüglich der Form der AEP-Wellen, Unterschiede zwischen normal gefärbten und albinotischen Individuen feststellen. Die Ergebnisse der Studie an Lophiobagrus cyclurus zeigen, dass bei Otophysen die Fähigkeit Schall geringen Pegels und hoher Frequenzen wahrzunehmen, stark von der Entwicklung des Weberschen Apparates abhängig ist. Sobald alle Weberschen Knöchelchen und Interossicularligamente entwickelt waren und die Knöchelchenkette zur Übertragung des Schalls von der Schwimmblase zum Innenohr komplett war, konnte ein signifikanter Anstieg der Hörempfindlichkeit festgestellt werden. Die Untersuchungen bei Lophiobagrus cyclurus und Synodontis schoutedeni sind die ersten, die zeigen, dass sich das absolute Hörvermögen bei Otophysen während der ontogenetischen Entwicklung verändert. Dies steht im Gegensatz zu Ergebnissen früherer Studien an zwei Karpfenartigen, bei denen keine derartigen Veränderungen festgestellt werden konnten. Zusätzlich können Synodontis schoutedeni aller Entwicklungsstadien die Laute ihrer Artgenossen wahrnehmen, was wiederum im Gegensatz zu allen vorhergehenden ontogenetischen Studien steht. Schließlich scheinen Erbkrankheiten wie Albinismus das Hören bei Fischen nicht zu beeinflussen, was möglicherweise auf das Fehlen von Melanin im Fischohr zurückzuführen ist. Diese Doktorarbeit ist ein wichtiger Beitrag zum Verständnis der ontogenetischen Entwicklung des Hörens und der Lautkommunikation bei Fischen, insbesondere bei Süßwasserfischen. Der zunehmende Einfluss des Menschen auf Gewässer auch durch akustische Umweltverschmutzung stellt eine potentielle Gefahrenquelle dar, die akustische Orientierung und die Lautkommunikation von Fischen behindern kann. Dies wiederum könnte Auswirkungen auf die Verbreitung und Populationsdynamik von Arten mit hoch entwickelten Hörfähigkeiten haben.