A single regulatory gene is sufficient to alter Vibrio aestuarianus pathogenicity in oysters

A utilisé MicroScope Platform International audience Oyster diseases caused by pathogenic vibrios pose a major challenge to the sustainability of oyster farming. In France, since 2012 a disease affecting specifically adult oysters has been associated with the presence of Vibrio aestuarianus. Here, b...

Full description

Bibliographic Details
Published in:Environmental Microbiology
Main Authors: Goudenège, David, Travers, Marie Agnès, Lemire, Astrid, Haffner, Philippe, Labreuche, Yannick, Tourbiez, Delphine, Petton, Bruno, Mangenot, Sophie, Calteau, Alexandra, Mazel, Didier, Nicolas, Jean Louis, Jacq, Annick, Le Roux, Frédérique
Other Authors: Physiologie Fonctionnelle des Organismes Marins (PFOM), Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER), Unité Santé, Génétique et Microbiologie des Mollusques (SGMM), Station biologique de Roscoff = Roscoff Marine Station (SBR), Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Laboratoire des Sciences de l'Environnement Marin (LEMAR) (LEMAR), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de Brest (UBO)-Institut Universitaire Européen de la Mer (IUEM), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Institut de Génomique d'Evry (IG), Université Paris-Saclay-Institut de Biologie François JACOB (JACOB), Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA)), Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA)), Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA), Analyse Bio-Informatique pour la Génomique et le Métabolisme (LABGeM), Génomique métabolique (UMR 8030), Genoscope - Centre national de séquençage Evry (GENOSCOPE), Université Paris-Saclay-Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA)), Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Université Paris-Saclay-Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA)), Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Université d'Évry-Val-d'Essonne (UEVE)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Genoscope - Centre national de séquençage Evry (GENOSCOPE), Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Université d'Évry-Val-d'Essonne (UEVE)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Plasticité du Génome Bactérien - Bacterial Genome Plasticity (PGB), Institut Pasteur Paris (IP)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Institut de génétique et microbiologie Orsay (IGM), Université Paris-Sud - Paris 11 (UP11)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), The present study has been supported by the DPMA (Convention DPMA 2013- IFREMER 12/1210320/NYF), the ANR Blanc (11-BSV7-023-01 «VIBRIOGEN», D. G. funding), the EMBRC France (A. L. funding) and the ANR Bioadapt (13-ADAP-0007-01 «OPOPOP»)., We warmly thank Dr Maurizio Labbate (University of Technology, Sydney, Australia), Dr Maxime Bruto (Station Biologique de Roscoff) and Dr Marianne Alunno-Bruscia (Ifremer Argenton) for critically reading the manuscript. We also thank Pr Joël Henry and Dr Céline Zatylny-Gaudin (Université de Caen Basse-Normandie, Institut de Biologie Fondamentale et Appliquée) for kindly performing mass spectrometry analyses. We thank Dr Carla Pruzzo (University of Genoa, Italy) and Dr Ana Roque (IRTA, Spain) for providing U_17 and KB19 strains. We acknowledge the staff of the station Ifremer Argenton, La Tremblade, Bouin, particularly Max Nourry, the ABIMS (SBR Roscoff) and LABGeM (Evry) platforms for technical support., MicroScope Platform, ANR-11-BSV7-0023,VIBRIOGEN,Les vibrios pathogènes d'invertébrés marins : un nouveau regard sur la virulence et les réservoirs de gènes permettant l'adaptation à la niche écologique(2011), ANR-13-ADAP-0007,OPOPOP,Emergence de pathogènes opportunistes d'huîtres dans des populations naturelles de Vibrio(2013)
Format: Article in Journal/Newspaper
Language:English
Published: HAL CCSD 2015
Subjects:
ACL
Online Access:https://hal.science/hal-01444897
https://hal.science/hal-01444897/document
https://hal.science/hal-01444897/file/Environ%20Microbiol_Jan%202015_merged_1410106529.pdf
https://doi.org/10.1111/1462-2920.12699
id ftunivbrest:oai:HAL:hal-01444897v1
record_format openpolar
institution Open Polar
collection Université de Bretagne Occidentale: HAL
op_collection_id ftunivbrest
language English
topic VIRULENCE
METALLOPROTEASE
CHOLERAE HEMAGGLUTININ PROTEASE
CRASSOSTREA-GIGAS
PACIFIC OYSTERS
ACL
LETHALITY
FAMILY
ALGORITHMS
MORTALITIES
CONSTRUCTION
MESH: Animals
MESH: Frameshift Mutation
MESH: France
MESH: Genes
Regulator
MESH: Genomics
MESH: Ostreidae
MESH: Phylogeny
MESH: Protein Kinases
MESH: Vibrio
MESH: Virulence
[SDV]Life Sciences [q-bio]
[SDE.BE]Environmental Sciences/Biodiversity and Ecology
spellingShingle VIRULENCE
METALLOPROTEASE
CHOLERAE HEMAGGLUTININ PROTEASE
CRASSOSTREA-GIGAS
PACIFIC OYSTERS
ACL
LETHALITY
FAMILY
ALGORITHMS
MORTALITIES
CONSTRUCTION
MESH: Animals
MESH: Frameshift Mutation
MESH: France
MESH: Genes
Regulator
MESH: Genomics
MESH: Ostreidae
MESH: Phylogeny
MESH: Protein Kinases
MESH: Vibrio
MESH: Virulence
[SDV]Life Sciences [q-bio]
[SDE.BE]Environmental Sciences/Biodiversity and Ecology
Goudenège, David
Travers, Marie Agnès
Lemire, Astrid
Haffner, Philippe
Labreuche, Yannick
Tourbiez, Delphine
Petton, Bruno
Mangenot, Sophie
Calteau, Alexandra
Mazel, Didier
Nicolas, Jean Louis
Jacq, Annick
Le Roux, Frédérique
A single regulatory gene is sufficient to alter Vibrio aestuarianus pathogenicity in oysters
topic_facet VIRULENCE
METALLOPROTEASE
CHOLERAE HEMAGGLUTININ PROTEASE
CRASSOSTREA-GIGAS
PACIFIC OYSTERS
ACL
LETHALITY
FAMILY
ALGORITHMS
MORTALITIES
CONSTRUCTION
MESH: Animals
MESH: Frameshift Mutation
MESH: France
MESH: Genes
Regulator
MESH: Genomics
MESH: Ostreidae
MESH: Phylogeny
MESH: Protein Kinases
MESH: Vibrio
MESH: Virulence
[SDV]Life Sciences [q-bio]
[SDE.BE]Environmental Sciences/Biodiversity and Ecology
description A utilisé MicroScope Platform International audience Oyster diseases caused by pathogenic vibrios pose a major challenge to the sustainability of oyster farming. In France, since 2012 a disease affecting specifically adult oysters has been associated with the presence of Vibrio aestuarianus. Here, by combining genome comparison, phylogenetic analyses and high-throughput infections of strains isolated before or during the recent outbreaks, we show that virulent strains cluster into two V. aestuarianus lineages independently of the sampling dates. The bacterial lethal dose was not different between strains isolated before or after 2012. Hence, the emergence of a new highly virulent clonal strain is unlikely. Each lineage comprises nearly identical strains, the majority of them being virulent, suggesting that within these phylogenetically coherent virulent lineages a few strains have lost their pathogenicity. Comparative genomics allowed the identification of a single frameshift in a non-virulent strain. This mutation affects the varS gene that codes for a signal transduction histidine-protein kinase. Genetic analyses confirmed that varS is necessary for infection of oysters and for a secreted metalloprotease expression. For the first time in a Vibrio species, we show here that VarS is a key factor of pathogenicity.
author2 Physiologie Fonctionnelle des Organismes Marins (PFOM)
Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)
Unité Santé, Génétique et Microbiologie des Mollusques (SGMM)
Station biologique de Roscoff = Roscoff Marine Station (SBR)
Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Laboratoire des Sciences de l'Environnement Marin (LEMAR) (LEMAR)
Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de Brest (UBO)-Institut Universitaire Européen de la Mer (IUEM)
Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Institut de Génomique d'Evry (IG)
Université Paris-Saclay-Institut de Biologie François JACOB (JACOB)
Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA))
Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA))
Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)
Analyse Bio-Informatique pour la Génomique et le Métabolisme (LABGeM)
Génomique métabolique (UMR 8030)
Genoscope - Centre national de séquençage Evry (GENOSCOPE)
Université Paris-Saclay-Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA))
Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Université Paris-Saclay-Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA))
Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Université d'Évry-Val-d'Essonne (UEVE)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Genoscope - Centre national de séquençage Evry (GENOSCOPE)
Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Université d'Évry-Val-d'Essonne (UEVE)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Plasticité du Génome Bactérien - Bacterial Genome Plasticity (PGB)
Institut Pasteur Paris (IP)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Institut de génétique et microbiologie Orsay (IGM)
Université Paris-Sud - Paris 11 (UP11)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
The present study has been supported by the DPMA (Convention DPMA 2013- IFREMER 12/1210320/NYF), the ANR Blanc (11-BSV7-023-01 «VIBRIOGEN», D. G. funding), the EMBRC France (A. L. funding) and the ANR Bioadapt (13-ADAP-0007-01 «OPOPOP»).
We warmly thank Dr Maurizio Labbate (University of Technology, Sydney, Australia), Dr Maxime Bruto (Station Biologique de Roscoff) and Dr Marianne Alunno-Bruscia (Ifremer Argenton) for critically reading the manuscript. We also thank Pr Joël Henry and Dr Céline Zatylny-Gaudin (Université de Caen Basse-Normandie, Institut de Biologie Fondamentale et Appliquée) for kindly performing mass spectrometry analyses. We thank Dr Carla Pruzzo (University of Genoa, Italy) and Dr Ana Roque (IRTA, Spain) for providing U_17 and KB19 strains. We acknowledge the staff of the station Ifremer Argenton, La Tremblade, Bouin, particularly Max Nourry, the ABIMS (SBR Roscoff) and LABGeM (Evry) platforms for technical support.
MicroScope Platform
ANR-11-BSV7-0023,VIBRIOGEN,Les vibrios pathogènes d'invertébrés marins : un nouveau regard sur la virulence et les réservoirs de gènes permettant l'adaptation à la niche écologique(2011)
ANR-13-ADAP-0007,OPOPOP,Emergence de pathogènes opportunistes d'huîtres dans des populations naturelles de Vibrio(2013)
format Article in Journal/Newspaper
author Goudenège, David
Travers, Marie Agnès
Lemire, Astrid
Haffner, Philippe
Labreuche, Yannick
Tourbiez, Delphine
Petton, Bruno
Mangenot, Sophie
Calteau, Alexandra
Mazel, Didier
Nicolas, Jean Louis
Jacq, Annick
Le Roux, Frédérique
author_facet Goudenège, David
Travers, Marie Agnès
Lemire, Astrid
Haffner, Philippe
Labreuche, Yannick
Tourbiez, Delphine
Petton, Bruno
Mangenot, Sophie
Calteau, Alexandra
Mazel, Didier
Nicolas, Jean Louis
Jacq, Annick
Le Roux, Frédérique
author_sort Goudenège, David
title A single regulatory gene is sufficient to alter Vibrio aestuarianus pathogenicity in oysters
title_short A single regulatory gene is sufficient to alter Vibrio aestuarianus pathogenicity in oysters
title_full A single regulatory gene is sufficient to alter Vibrio aestuarianus pathogenicity in oysters
title_fullStr A single regulatory gene is sufficient to alter Vibrio aestuarianus pathogenicity in oysters
title_full_unstemmed A single regulatory gene is sufficient to alter Vibrio aestuarianus pathogenicity in oysters
title_sort single regulatory gene is sufficient to alter vibrio aestuarianus pathogenicity in oysters
publisher HAL CCSD
publishDate 2015
url https://hal.science/hal-01444897
https://hal.science/hal-01444897/document
https://hal.science/hal-01444897/file/Environ%20Microbiol_Jan%202015_merged_1410106529.pdf
https://doi.org/10.1111/1462-2920.12699
geographic Pacific
geographic_facet Pacific
genre Crassostrea gigas
genre_facet Crassostrea gigas
op_source ISSN: 1462-2912
EISSN: 1462-2920
Environmental Microbiology
https://hal.science/hal-01444897
Environmental Microbiology, 2015, 17 (11), pp.4189-4199. ⟨10.1111/1462-2920.12699⟩
op_relation info:eu-repo/semantics/altIdentifier/doi/10.1111/1462-2920.12699
info:eu-repo/semantics/altIdentifier/pmid/25384557
hal-01444897
https://hal.science/hal-01444897
https://hal.science/hal-01444897/document
https://hal.science/hal-01444897/file/Environ%20Microbiol_Jan%202015_merged_1410106529.pdf
doi:10.1111/1462-2920.12699
PUBMED: 25384557
op_rights info:eu-repo/semantics/OpenAccess
op_doi https://doi.org/10.1111/1462-2920.12699
container_title Environmental Microbiology
container_volume 17
container_issue 11
container_start_page 4189
op_container_end_page 4199
_version_ 1802643560158199808
spelling ftunivbrest:oai:HAL:hal-01444897v1 2024-06-23T07:52:18+00:00 A single regulatory gene is sufficient to alter Vibrio aestuarianus pathogenicity in oysters Goudenège, David Travers, Marie Agnès Lemire, Astrid Haffner, Philippe Labreuche, Yannick Tourbiez, Delphine Petton, Bruno Mangenot, Sophie Calteau, Alexandra Mazel, Didier Nicolas, Jean Louis Jacq, Annick Le Roux, Frédérique Physiologie Fonctionnelle des Organismes Marins (PFOM) Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER) Unité Santé, Génétique et Microbiologie des Mollusques (SGMM) Station biologique de Roscoff = Roscoff Marine Station (SBR) Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS) Laboratoire des Sciences de l'Environnement Marin (LEMAR) (LEMAR) Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de Brest (UBO)-Institut Universitaire Européen de la Mer (IUEM) Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS) Institut de Génomique d'Evry (IG) Université Paris-Saclay-Institut de Biologie François JACOB (JACOB) Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA)) Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA)) Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA) Analyse Bio-Informatique pour la Génomique et le Métabolisme (LABGeM) Génomique métabolique (UMR 8030) Genoscope - Centre national de séquençage Evry (GENOSCOPE) Université Paris-Saclay-Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA)) Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Université Paris-Saclay-Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA)) Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Université d'Évry-Val-d'Essonne (UEVE)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Genoscope - Centre national de séquençage Evry (GENOSCOPE) Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Université d'Évry-Val-d'Essonne (UEVE)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS) Plasticité du Génome Bactérien - Bacterial Genome Plasticity (PGB) Institut Pasteur Paris (IP)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS) Institut de génétique et microbiologie Orsay (IGM) Université Paris-Sud - Paris 11 (UP11)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS) The present study has been supported by the DPMA (Convention DPMA 2013- IFREMER 12/1210320/NYF), the ANR Blanc (11-BSV7-023-01 «VIBRIOGEN», D. G. funding), the EMBRC France (A. L. funding) and the ANR Bioadapt (13-ADAP-0007-01 «OPOPOP»). We warmly thank Dr Maurizio Labbate (University of Technology, Sydney, Australia), Dr Maxime Bruto (Station Biologique de Roscoff) and Dr Marianne Alunno-Bruscia (Ifremer Argenton) for critically reading the manuscript. We also thank Pr Joël Henry and Dr Céline Zatylny-Gaudin (Université de Caen Basse-Normandie, Institut de Biologie Fondamentale et Appliquée) for kindly performing mass spectrometry analyses. We thank Dr Carla Pruzzo (University of Genoa, Italy) and Dr Ana Roque (IRTA, Spain) for providing U_17 and KB19 strains. We acknowledge the staff of the station Ifremer Argenton, La Tremblade, Bouin, particularly Max Nourry, the ABIMS (SBR Roscoff) and LABGeM (Evry) platforms for technical support. MicroScope Platform ANR-11-BSV7-0023,VIBRIOGEN,Les vibrios pathogènes d'invertébrés marins : un nouveau regard sur la virulence et les réservoirs de gènes permettant l'adaptation à la niche écologique(2011) ANR-13-ADAP-0007,OPOPOP,Emergence de pathogènes opportunistes d'huîtres dans des populations naturelles de Vibrio(2013) 2015-11-25 https://hal.science/hal-01444897 https://hal.science/hal-01444897/document https://hal.science/hal-01444897/file/Environ%20Microbiol_Jan%202015_merged_1410106529.pdf https://doi.org/10.1111/1462-2920.12699 en eng HAL CCSD Society for Applied Microbiology and Wiley-Blackwell info:eu-repo/semantics/altIdentifier/doi/10.1111/1462-2920.12699 info:eu-repo/semantics/altIdentifier/pmid/25384557 hal-01444897 https://hal.science/hal-01444897 https://hal.science/hal-01444897/document https://hal.science/hal-01444897/file/Environ%20Microbiol_Jan%202015_merged_1410106529.pdf doi:10.1111/1462-2920.12699 PUBMED: 25384557 info:eu-repo/semantics/OpenAccess ISSN: 1462-2912 EISSN: 1462-2920 Environmental Microbiology https://hal.science/hal-01444897 Environmental Microbiology, 2015, 17 (11), pp.4189-4199. ⟨10.1111/1462-2920.12699⟩ VIRULENCE METALLOPROTEASE CHOLERAE HEMAGGLUTININ PROTEASE CRASSOSTREA-GIGAS PACIFIC OYSTERS ACL LETHALITY FAMILY ALGORITHMS MORTALITIES CONSTRUCTION MESH: Animals MESH: Frameshift Mutation MESH: France MESH: Genes Regulator MESH: Genomics MESH: Ostreidae MESH: Phylogeny MESH: Protein Kinases MESH: Vibrio MESH: Virulence [SDV]Life Sciences [q-bio] [SDE.BE]Environmental Sciences/Biodiversity and Ecology info:eu-repo/semantics/article Journal articles 2015 ftunivbrest https://doi.org/10.1111/1462-2920.12699 2024-06-11T00:00:21Z A utilisé MicroScope Platform International audience Oyster diseases caused by pathogenic vibrios pose a major challenge to the sustainability of oyster farming. In France, since 2012 a disease affecting specifically adult oysters has been associated with the presence of Vibrio aestuarianus. Here, by combining genome comparison, phylogenetic analyses and high-throughput infections of strains isolated before or during the recent outbreaks, we show that virulent strains cluster into two V. aestuarianus lineages independently of the sampling dates. The bacterial lethal dose was not different between strains isolated before or after 2012. Hence, the emergence of a new highly virulent clonal strain is unlikely. Each lineage comprises nearly identical strains, the majority of them being virulent, suggesting that within these phylogenetically coherent virulent lineages a few strains have lost their pathogenicity. Comparative genomics allowed the identification of a single frameshift in a non-virulent strain. This mutation affects the varS gene that codes for a signal transduction histidine-protein kinase. Genetic analyses confirmed that varS is necessary for infection of oysters and for a secreted metalloprotease expression. For the first time in a Vibrio species, we show here that VarS is a key factor of pathogenicity. Article in Journal/Newspaper Crassostrea gigas Université de Bretagne Occidentale: HAL Pacific Environmental Microbiology 17 11 4189 4199