Epigenetic variations are more substantial than genetic variations in rapid adaptation of oyster to Pacific oyster mortality syndrome

International audience Disease emergence is accelerating with global changes. Understanding by which mechanisms host populations can rapidly adapt will be crucial for management practices. Pacific oyster mortality syndrome (POMS) imposes a substantial and recurrent selective pressure on oyster popul...

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Published in:Science Advances
Main Authors: Gawra, Janan, Valdivieso, Alejandro, Roux, Fabrice, Laporte, Martin, de Lorgeril, Julien, Gueguen, Yannick, Saccas, Mathilde, Escoubas, Jean-Michel, Montagnani, C., Grunau, Christoph, Destoumieux-Garzon, Delphine, Lagarde, Franck, Leroy, Marc, A, Haffner, Philippe, Petton, Bruno, Cosseau, Celine, Morga, Benjamin, Dégremont, Lionel, Mitta, Guillaume, Vidal-Dupiol, Jeremie
Other Authors: Interactions Hôtes-Pathogènes-Environnements (IHPE), Université de Perpignan Via Domitia (UPVD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Montpellier (UM), Université de Perpignan Via Domitia (UPVD), Laboratoire des Interactions Plantes Microbes Environnement (LIPME), Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE), Ministère des Forêts, de la Faune et des Parcs du Québec, Ecologie marine tropicale des océans Pacifique et Indien (ENTROPIE Nouvelle-Calédonie ), Institut de Recherche pour le Développement (IRD Nouvelle-Calédonie )-Délégation Ifremer de Nouvelle-Calédonie, Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de la Nouvelle-Calédonie (UNC)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Laboratoire Environnement Ressources Languedoc Roussillon (LERLR), Unité Littoral (LITTORAL), Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER), MARine Biodiversity Exploitation and Conservation - MARBEC (UMR MARBEC ), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Montpellier (UM), Laboratoire des Sciences de l'Environnement Marin (LEMAR) (LEMAR), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de Brest (UBO)-Institut Universitaire Européen de la Mer (IUEM), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Unité Adaptation et Santé des Invertébrés Marins (ASIM), Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER), Ecosystèmes Insulaires Océaniens (UMR 241) (EIO), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de la Polynésie Française (UPF)-Institut Louis Malardé Papeete (ILM), Institut de Recherche pour le Développement (IRD), This projet was also founded by by the FEAMP project GESTINNOV (grant no. PFEA470020FA1000007), and by Ifremer (grant politique de site GEM), ANR-14-CE19-0023,DECIPHER,Déchiffrage des maladies multifactorielles: cas des mortalités de l'huître(2014), ANR-19-CE20-0004,DECICOMP,Déchiffrer toute la complexité du syndrome de mortalité des huîtres du Pacifique pour modéliser le risque épidémiologique.(2019), ANR-10-LABX-0041,TULIP,Towards a Unified theory of biotic Interactions: the roLe of environmental(2010), European Project: 678589,H2020,H2020-SFS-2015-2,VIVALDI(2016)
Format: Article in Journal/Newspaper
Language:English
Published: HAL CCSD 2023
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Gawra, Janan
Valdivieso, Alejandro
Roux, Fabrice
Laporte, Martin
de Lorgeril, Julien
Gueguen, Yannick
Saccas, Mathilde
Escoubas, Jean-Michel
Montagnani, C.
Grunau, Christoph
Destoumieux-Garzon, Delphine
Lagarde, Franck
Leroy, Marc, A
Haffner, Philippe
Petton, Bruno
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description International audience Disease emergence is accelerating with global changes. Understanding by which mechanisms host populations can rapidly adapt will be crucial for management practices. Pacific oyster mortality syndrome (POMS) imposes a substantial and recurrent selective pressure on oyster populations, and rapid adaptation may arise through genetics and epigenetics. In this study, we used (epi)genome-wide association mapping to show that oysters differentially exposed to POMS displayed genetic and epigenetic signatures of selection. Consistent with higher resistance to POMS, the genes targeted included many genes in several pathways related to immunity. By combining correlation, DNA methylation quantitative trait loci, and variance partitioning, we revealed that a third of phenotypic variation was explained by interactions between the genetic and epigenetic information, ~14% by the genome, and up to 25% by the epigenome alone. Similar to genetically based adaptation, epigenetic mechanisms notably governing immune responses can contribute substantially to the rapid adaptation of hosts to emerging infectious diseases.
author2 Interactions Hôtes-Pathogènes-Environnements (IHPE)
Université de Perpignan Via Domitia (UPVD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Montpellier (UM)
Université de Perpignan Via Domitia (UPVD)
Laboratoire des Interactions Plantes Microbes Environnement (LIPME)
Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)
Ministère des Forêts, de la Faune et des Parcs du Québec
Ecologie marine tropicale des océans Pacifique et Indien (ENTROPIE Nouvelle-Calédonie )
Institut de Recherche pour le Développement (IRD Nouvelle-Calédonie )-Délégation Ifremer de Nouvelle-Calédonie
Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de la Nouvelle-Calédonie (UNC)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Laboratoire Environnement Ressources Languedoc Roussillon (LERLR)
Unité Littoral (LITTORAL)
Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)
MARine Biodiversity Exploitation and Conservation - MARBEC (UMR MARBEC )
Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Montpellier (UM)
Laboratoire des Sciences de l'Environnement Marin (LEMAR) (LEMAR)
Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de Brest (UBO)-Institut Universitaire Européen de la Mer (IUEM)
Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Unité Adaptation et Santé des Invertébrés Marins (ASIM)
Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)
Ecosystèmes Insulaires Océaniens (UMR 241) (EIO)
Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de la Polynésie Française (UPF)-Institut Louis Malardé Papeete (ILM)
Institut de Recherche pour le Développement (IRD)
This projet was also founded by by the FEAMP project GESTINNOV (grant no. PFEA470020FA1000007), and by Ifremer (grant politique de site GEM)
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Grunau, Christoph Destoumieux-Garzon, Delphine Lagarde, Franck Leroy, Marc, A Haffner, Philippe Petton, Bruno Cosseau, Celine Morga, Benjamin Dégremont, Lionel Mitta, Guillaume Vidal-Dupiol, Jeremie Interactions Hôtes-Pathogènes-Environnements (IHPE) Université de Perpignan Via Domitia (UPVD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Montpellier (UM) Université de Perpignan Via Domitia (UPVD) Laboratoire des Interactions Plantes Microbes Environnement (LIPME) Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE) Ministère des Forêts, de la Faune et des Parcs du Québec Ecologie marine tropicale des océans Pacifique et Indien (ENTROPIE Nouvelle-Calédonie ) Institut de Recherche pour le Développement (IRD Nouvelle-Calédonie )-Délégation Ifremer de Nouvelle-Calédonie Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de la Nouvelle-Calédonie (UNC)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS) Laboratoire Environnement Ressources Languedoc Roussillon (LERLR) Unité Littoral (LITTORAL) Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER) MARine Biodiversity Exploitation and Conservation - MARBEC (UMR MARBEC ) Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Montpellier (UM) Laboratoire des Sciences de l'Environnement Marin (LEMAR) (LEMAR) Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de Brest (UBO)-Institut Universitaire Européen de la Mer (IUEM) Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS) Unité Adaptation et Santé des Invertébrés Marins (ASIM) Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER) Ecosystèmes Insulaires Océaniens (UMR 241) (EIO) Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de la Polynésie Française (UPF)-Institut Louis Malardé Papeete (ILM) Institut de Recherche pour le Développement (IRD) This projet was also founded by by the FEAMP project GESTINNOV (grant no. PFEA470020FA1000007), and by Ifremer (grant politique de site GEM) ANR-14-CE19-0023,DECIPHER,Déchiffrage des maladies multifactorielles: cas des mortalités de l'huître(2014) ANR-19-CE20-0004,DECICOMP,Déchiffrer toute la complexité du syndrome de mortalité des huîtres du Pacifique pour modéliser le risque épidémiologique.(2019) ANR-10-LABX-0041,TULIP,Towards a Unified theory of biotic Interactions: the roLe of environmental(2010) European Project: 678589,H2020,H2020-SFS-2015-2,VIVALDI(2016) 2023 https://hal.science/hal-04202595 https://hal.science/hal-04202595/document https://hal.science/hal-04202595/file/sciadv.adh8990.pdf https://doi.org/10.1126/sciadv.adh8990 en eng HAL CCSD American Association for the Advancement of Science (AAAS) info:eu-repo/semantics/altIdentifier/doi/10.1126/sciadv.adh8990 info:eu-repo/semantics/altIdentifier/pmid/37683000 info:eu-repo/grantAgreement//678589/EU/Preventing and mitigating farmed bivalve diseases/VIVALDI hal-04202595 https://hal.science/hal-04202595 https://hal.science/hal-04202595/document https://hal.science/hal-04202595/file/sciadv.adh8990.pdf doi:10.1126/sciadv.adh8990 PUBMED: 37683000 WOS: 001129563900011 http://creativecommons.org/licenses/by/ info:eu-repo/semantics/OpenAccess ISSN: 2375-2548 Science Advances https://hal.science/hal-04202595 Science Advances , 2023, 9 (36), pp.eadh899. ⟨10.1126/sciadv.adh8990⟩ https://www.science.org/doi/10.1126/sciadv.adh8990 [SDV.GEN.GA]Life Sciences [q-bio]/Genetics/Animal genetics [SDV.BA.MVSA]Life Sciences [q-bio]/Animal biology/Veterinary medicine and animal Health [SDV.BID.EVO]Life Sciences [q-bio]/Biodiversity/Populations and Evolution [q-bio.PE] info:eu-repo/semantics/article Journal articles 2023 ftunimontpellier https://doi.org/10.1126/sciadv.adh8990 2024-05-27T14:25:53Z International audience Disease emergence is accelerating with global changes. Understanding by which mechanisms host populations can rapidly adapt will be crucial for management practices. Pacific oyster mortality syndrome (POMS) imposes a substantial and recurrent selective pressure on oyster populations, and rapid adaptation may arise through genetics and epigenetics. In this study, we used (epi)genome-wide association mapping to show that oysters differentially exposed to POMS displayed genetic and epigenetic signatures of selection. Consistent with higher resistance to POMS, the genes targeted included many genes in several pathways related to immunity. By combining correlation, DNA methylation quantitative trait loci, and variance partitioning, we revealed that a third of phenotypic variation was explained by interactions between the genetic and epigenetic information, ~14% by the genome, and up to 25% by the epigenome alone. Similar to genetically based adaptation, epigenetic mechanisms notably governing immune responses can contribute substantially to the rapid adaptation of hosts to emerging infectious diseases. Article in Journal/Newspaper Pacific oyster Université de Montpellier: HAL Pacific Science Advances 9 36