Early life microbial exposures shape the Crassostrea gigas immune system for lifelong and intergenerational disease protection

• Published in: Microbiome
• Main Authors: Fallet, Manon, Montagnani, C., Petton, Bruno, Dantan, Luc, de Lorgeril, Julien, Comarmond, Sébastien, Chaparro, Cristian, Toulza, Eve, Escoubas, Jean-Michel, Vergnes, Agnès, Gueguen, Yannick, Bulla, Ingo, Le Grand, Jacqueline, Vidal-Dupiol, Jérémie, Grunau, Christoph, Boitard, Simon, Mitta, Guillaume, Cosseau, Céline
• Other Authors: Interactions Hôtes-Pathogènes-Environnements (IHPE), Université de Perpignan Via Domitia (UPVD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Montpellier (UM), Laboratoire des Sciences de l'Environnement Marin (LEMAR) (LEMAR), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de Brest (UBO)-Institut Universitaire Européen de la Mer (IUEM), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Ecologie marine tropicale dans les Océans Pacifique et Indien (ENTROPIE Réunion ), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Université de La Réunion (UR)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Centre de Biologie pour la Gestion des Populations (UMR CBGP), Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement (Cirad)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD France-Sud )-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Institut Agro Montpellier, Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement (Institut Agro)-Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement (Institut Agro)-Université de Montpellier (UM), Ecosystèmes Insulaires Océaniens (UMR 241) (EIO), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de la Polynésie Française (UPF)-Institut Louis Malardé Papeete (ILM), Institut de Recherche pour le Développement (IRD), Laboratoire d'Excellence CORAIL (LabEX CORAIL), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Université des Antilles et de la Guyane (UAG)-École des hautes études en sciences sociales (EHESS)-École Pratique des Hautes Études (EPHE), Université Paris Sciences et Lettres (PSL)-Université Paris Sciences et Lettres (PSL)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de La Réunion (UR)-Université de la Polynésie Française (UPF)-Université de la Nouvelle-Calédonie (UNC)-Institut d'écologie et environnement-Université des Antilles (UA), The present study was supported by the ANR project DECIPHER (ANR-14-CE19-0023), by the 'Chercheur d’Avenir' project TRANSGIGAS (Region Languedoc Roussillon), by the EU funded project VIVALDI (H2020 program, n°678589) and by Ifremer, CNRS, Université de Montpellier and Université de Perpignan Via Domitia. With the support of LabEx CeMEB, an ANR 'Investissements d’Avenir 'Laboratoires d'Excellences' program through the Environmental Epigenomics Platform (ANR-10-LABX-0004) and LabEx TULIP (ANR‐10‐LABX‐0041)., ANR-10-LABX-0004,CeMEB,Mediterranean Center for Environment and Biodiversity(2010), ANR-10-LABX-0041,TULIP,Towards a Unified theory of biotic Interactions: the roLe of environmental(2010), ANR-14-CE19-0023,DECIPHER,Déchiffrage des maladies multifactorielles: cas des mortalités de l'huître(2014), European Project: 678589,H2020,H2020-SFS-2015-2,VIVALDI(2016)
• Format: Article in Journal/Newspaper
• Language: English
• Published: HAL CCSD 2022
• Subjects: Oyster; Aquaculture; Microbiota; Innate immune shaping; Epigenetic; DNA methylation; [SDV.BA.ZI]Life Sciences [q-bio]/Animal biology/Invertebrate Zoology; [SDV.BBM.GTP]Life Sciences [q-bio]/Biochemistry; Molecular Biology/Genomics [q-bio.GN]; [SDV.IMM.II]Life Sciences [q-bio]/Immunology/Innate immunity; Crassostrea gigas; Pacific oyster
• Online Access: https://hal.science/hal-03635473; https://hal.science/hal-03635473v2/document; https://hal.science/hal-03635473v2/file/fallet-2022-Microbiome-Early.pdf; https://doi.org/10.1186/s40168-022-01280-5

International audience Background: The interaction of organisms with their surrounding microbial communities influences many biological processes, a notable example of which is the shaping of the immune system in early life. In the Pacific oyster, Crassostrea gigas , the role of the environmental microbial community on immune system maturation – and, importantly, protection from infectious disease – is still an open question.Results: Here, we demonstrate that early life microbial exposure durably improves oyster survival when challenged with the pathogen causing Pacific Oyster Mortality Syndrome (POMS), both in the exposed generation and in the subsequent one. Combining microbiota, transcriptomic, genetic, and epigenetic analyses, we show that the microbial exposure induced changes in epigenetic marks and a reprogramming of immune gene expression leading to long-term and intergenerational immune protection against POMS.Conclusions: We anticipate that this protection likely extends to additional pathogens and may prove to be an important new strategy for safeguarding oyster aquaculture efforts from infectious disease.