Early life microbial exposures shape the Crassostrea gigas immune system for lifelong and intergenerational disease protection
Background: The interaction of organisms with their surrounding microbial communities influences many biological processes, a notable example of which is the shaping of the immune system in early life. In the Pacific oyster, Crassostrea gigas , the role of the environmental microbial community on im...
Main Authors: | , , , , , , , , , , , , , , , , |
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Format: | Report |
Language: | English |
Published: |
HAL CCSD
2021
|
Subjects: | |
Online Access: | https://hal.archives-ouvertes.fr/hal-03635473 https://hal.archives-ouvertes.fr/hal-03635473/document https://hal.archives-ouvertes.fr/hal-03635473/file/Fallet-2022-ResSquare-EarlyLife.pdf https://doi.org/10.21203/rs.3.rs-1366702/v1 |
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institution |
Open Polar |
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LIRMM: HAL (Laboratoire d’Informatique, de Robotique et de Microélectronique de Montpellier) |
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ftlirmm |
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English |
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oyster aquaculture microbiota innate immune shaping epigenetic DNA methylation [SDV.BID.EVO]Life Sciences [q-bio]/Biodiversity/Populations and Evolution [q-bio.PE] |
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oyster aquaculture microbiota innate immune shaping epigenetic DNA methylation [SDV.BID.EVO]Life Sciences [q-bio]/Biodiversity/Populations and Evolution [q-bio.PE] Fallet, Manon Montagnani, Caroline Petton, Bruno Lorgeril, Julien Comarmond, Sébastien Chaparro, Cristian Toulza, Eve Boitard, Simon Escoubas, Jean-Michel Vergnes, Agnès Le Grand, Jacqueline Bulla, Ingo Gueguen, Yannick Vidal-Dupiol, Jérémie Grunau, Christoph Mitta, Guillaume Cosseau, Céline Early life microbial exposures shape the Crassostrea gigas immune system for lifelong and intergenerational disease protection |
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oyster aquaculture microbiota innate immune shaping epigenetic DNA methylation [SDV.BID.EVO]Life Sciences [q-bio]/Biodiversity/Populations and Evolution [q-bio.PE] |
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Background: The interaction of organisms with their surrounding microbial communities influences many biological processes, a notable example of which is the shaping of the immune system in early life. In the Pacific oyster, Crassostrea gigas , the role of the environmental microbial community on immune system maturation – and, importantly, protection from infectious disease – is still an open question. Results: Here, we demonstrate that early life microbial exposure durably improves oyster survival when challenged with the pathogen causing Pacific Oyster Mortality Syndrome (POMS), both in the exposed generation and in the subsequent one. Combining microbiota, transcriptomic, genetic, and epigenetic analyses, we show that the microbial exposure induced changes in epigenetic marks and a reprogramming of immune gene expression leading to long-term and intergenerational immune protection against POMS. Conclusions: We anticipate that this protection likely extends to additional pathogens and may prove to be an important new strategy for safeguarding oyster aquaculture efforts from infectious disease. |
author2 |
Interactions Hôtes-Pathogènes-Environnements (IHPE) Université de Perpignan Via Domitia (UPVD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Montpellier (UM) Laboratoire des Sciences de l'Environnement Marin (LEMAR) (LEMAR) Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de Brest (UBO)-Institut Universitaire Européen de la Mer (IUEM) Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS) Ecologie marine tropicale des océans Pacifique et Indien (ENTROPIE Nouvelle-Calédonie ) Institut de Recherche pour le Développement (IRD Nouvelle-Calédonie )-Ifremer - Nouvelle-Calédonie Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de la Nouvelle-Calédonie (UNC) Centre de Biologie pour la Gestion des Populations (UMR CBGP) Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement (Cirad)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD France-Sud )-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Institut Agro Montpellier Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement (Institut Agro)-Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement (Institut Agro)-Université de Montpellier (UM) The present study was supported by the ANR project DECIPHER (ANR-14-CE19-0023), by the 'Chercheur d’Avenir' project TRANSGIGAS (Region Languedoc Roussillon), by the EU funded project VIVALDI (H2020 program, n°678589) and by Ifremer, CNRS, Université de Montpellier and Université de Perpignan Via Domitia. With the support of LabEx CeMEB, an ANR 'Investissements d’Avenir 'Laboratoires d'Excellences' program through the Environmental Epigenomics Platform (ANR-10-LABX-0004) and LabEx TULIP (ANR‐10‐LABX‐0041). ANR-10-LABX-0004,CeMEB,Mediterranean Center for Environment and Biodiversity(2010) ANR-10-LABX-0041,TULIP,Towards a Unified theory of biotic Interactions: the roLe of environmental(2010) European Project: 678589,H2020,H2020-SFS-2015-2,VIVALDI(2016) |
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author |
Fallet, Manon Montagnani, Caroline Petton, Bruno Lorgeril, Julien Comarmond, Sébastien Chaparro, Cristian Toulza, Eve Boitard, Simon Escoubas, Jean-Michel Vergnes, Agnès Le Grand, Jacqueline Bulla, Ingo Gueguen, Yannick Vidal-Dupiol, Jérémie Grunau, Christoph Mitta, Guillaume Cosseau, Céline |
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Fallet, Manon Montagnani, Caroline Petton, Bruno Lorgeril, Julien Comarmond, Sébastien Chaparro, Cristian Toulza, Eve Boitard, Simon Escoubas, Jean-Michel Vergnes, Agnès Le Grand, Jacqueline Bulla, Ingo Gueguen, Yannick Vidal-Dupiol, Jérémie Grunau, Christoph Mitta, Guillaume Cosseau, Céline |
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Fallet, Manon |
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With the support of LabEx CeMEB, an ANR 'Investissements d’Avenir 'Laboratoires d'Excellences' program through the Environmental Epigenomics Platform (ANR-10-LABX-0004) and LabEx TULIP (ANR‐10‐LABX‐0041). ANR-10-LABX-0004,CeMEB,Mediterranean Center for Environment and Biodiversity(2010) ANR-10-LABX-0041,TULIP,Towards a Unified theory of biotic Interactions: the roLe of environmental(2010) European Project: 678589,H2020,H2020-SFS-2015-2,VIVALDI(2016) 2021 https://hal.archives-ouvertes.fr/hal-03635473 https://hal.archives-ouvertes.fr/hal-03635473/document https://hal.archives-ouvertes.fr/hal-03635473/file/Fallet-2022-ResSquare-EarlyLife.pdf https://doi.org/10.21203/rs.3.rs-1366702/v1 en eng HAL CCSD info:eu-repo/semantics/altIdentifier/doi/10.21203/rs.3.rs-1366702/v1 info:eu-repo/grantAgreement//678589/EU/Preventing and mitigating farmed bivalve diseases/VIVALDI hal-03635473 https://hal.archives-ouvertes.fr/hal-03635473 https://hal.archives-ouvertes.fr/hal-03635473/document https://hal.archives-ouvertes.fr/hal-03635473/file/Fallet-2022-ResSquare-EarlyLife.pdf doi:10.21203/rs.3.rs-1366702/v1 http://creativecommons.org/licenses/by/ info:eu-repo/semantics/OpenAccess https://hal.archives-ouvertes.fr/hal-03635473 2021 oyster aquaculture microbiota innate immune shaping epigenetic DNA methylation [SDV.BID.EVO]Life Sciences [q-bio]/Biodiversity/Populations and Evolution [q-bio.PE] info:eu-repo/semantics/preprint Preprints, Working Papers, . 2021 ftlirmm https://doi.org/10.21203/rs.3.rs-1366702/v1 2022-07-19T22:37:44Z Background: The interaction of organisms with their surrounding microbial communities influences many biological processes, a notable example of which is the shaping of the immune system in early life. In the Pacific oyster, Crassostrea gigas , the role of the environmental microbial community on immune system maturation – and, importantly, protection from infectious disease – is still an open question. Results: Here, we demonstrate that early life microbial exposure durably improves oyster survival when challenged with the pathogen causing Pacific Oyster Mortality Syndrome (POMS), both in the exposed generation and in the subsequent one. Combining microbiota, transcriptomic, genetic, and epigenetic analyses, we show that the microbial exposure induced changes in epigenetic marks and a reprogramming of immune gene expression leading to long-term and intergenerational immune protection against POMS. Conclusions: We anticipate that this protection likely extends to additional pathogens and may prove to be an important new strategy for safeguarding oyster aquaculture efforts from infectious disease. Report Crassostrea gigas Pacific oyster LIRMM: HAL (Laboratoire d’Informatique, de Robotique et de Microélectronique de Montpellier) Pacific |