Assessing Serratia spp. pathogenic potential from cryogenic habitats

• Published in: Russian Journal of Infection and Immunity
• Main Authors: A. Goncharov E., A. Solomenny P., A. Panin L., S. Grigoriev E., M. Cheprasov Yu., Ya. Ahremenko A., V. Kolodzieva V., N. Goncharov E., L. Kraeva A., А. Гончаров Е., А. Соломенный П., А. Панин Л., С. Григорьев Е., М. Чепрасов Ю., Я. Ахременко А., В. Колоджиева В., Н. Гончаров Е., Л. Краева А.
• Other Authors: Исследование выполнено в рамках тем государственного задания: НИОКТР АААА-А18-118052990083-4, НИОКТР АААА-А19-119112290008-4. Авторы признательны руководству Российской Антарктической экспедиции за помощь в организации полевого этапа исследований.
• Format: Article in Journal/Newspaper
• Language: Russian
• Published: Publishing house of Saint Petersburg Pasteur Institute 2021
• Subjects: Serratia; biofilms; extreme environment; psychrotolerant bacteria; cold adaptation; virulence; microbiological monitoring; серрации; биопленки; экстремальные местообитания; психротолерантные бактерии; холодовые адаптации; вирулентность; микробиологический мониторинг; Antarctic; East Antarctica; Laptev Sea; Guano; Khaya; Buor-Khaya; Tokarev; Tokarev Island; Adelie penguin; Alces alces; Antarc*; Antarctica; laptev; Pygoscelis adeliae; Yakutia; Антарктида; Саха; Якути*; Якутия; Республика Саха
• Online Access: https://www.iimmun.ru/iimm/article/view/1593; https://doi.org/10.15789/2220-7619-ASS-1593

The genus Serratia are opportunistic bacteria widely spread in natural environment. At the same time, this bacterial genus consists of the species associated with outbreaks of nosocomial infections. Serratia species are found in extreme habitats, but pathogenic potential of polyextremophilic strains in this genus remains unexplored. The aim of this study was to compare the genomes of two Serratia strains isolated in polar regions, primarily examining genetic factors of virulence and adaptation to cryogenic environment. During the 56th Russian Antarctic Expedition the Serratia liquefaciens 72 strain was isolated from a guano sample of the Adelie Penguin (Pygoscelis adeliae) colony on Tokarev Island (Haswell Archipelago, East Antarctica). The Serratia fonticola 5l strain was isolated from the frozen carcass of moose (Alces alces) fossils found on the Buor-Khaya Peninsula near the Laptev Sea coast (Yakutia Region, Russia). The whole-genome sequencing of such strains allowed to reveal genetic structures evidencing about their successful adaptation to low temperatures. Thus, it was found that both genomes contain genes encoding the main cold shock proteins, phylogenetically close to the corresponding genes in the hypobarotolerant Serratia liquefaciens strain ATCC 27592. Furthermore, both strains bear a cluster of tc-fABCD genes determining the bacterial adhesion to epithelial tissues, and the genes for RTX toxins — adhesins, crucial factors of biofilm formation in pathogenic Gram-negative bacteria. Experimental studies confirmed the ability of Serratia liquefaciens 72 and Serratia fonticola 5l to actively form biofilms in a wide temperature range (from 6°C to 37°C). The results obtained indicate that the examined genus Serratia strains isolated in Arctica and Antarctica exert overall similar adaptation strategies to polar climate, including the ability to produce pili, show active adhesion, and biofilm formation under low temperatures. Genetic adaptive factors may also act as pathogenicity factors allowing extremotolerant Serratia strains to exert traits of opportunistic and nosocomial pathogens and spread via chilled food-borne transmission. The wide use of food technologies, such as cooling and vacuum sealing, can potentially create a new ecological niche favourable for selection of psychrotolerant and hypobarotolerant pathogens. The data obtained allow to raise a question about necessity of further studies to monitor genetic diversity among psychrophilic hypobarotolerant microbial populations possessing pathogenic and epidemic potential. Условно-патогенные бактерии рода Serratia широко распространены в природе, однако данный род также включает в себя виды, связанные со вспышками внутрибольничных инфекций. Серрации обнаруживают в экстремальных местообитаниях, однако патогенный потенциал полиэкстремофильных представителей рода Serratia практически не изучен. Задачей настоящего исследования являлся сравнительный анализ геномов двух штаммов серраций из полярных регионов, сфокусированный на изучении генетических факторов вирулентности и адаптации к криогенным условиям существования. Штамм Serratia liquefaciens 72 выделен в ходе 56-й Российской Антарктической экспедиции из образца гуано колонии пингвинов Адели (Pygoscelis adeliae) на острове Токарева (архипелаг Хасуэлл, Восточная Антарктида). Штамм Serratia fonticola 5l выделен при микробиологическом исследовании материала ископаемого лося (Alces alces), мерзлая туша которого обнаружена на полуострове Буор-Хая вблизи побережья моря Лаптевых (Республика Саха (Якутия), РФ). Проведенное полногеномное секвенирование позволило выявить в геномах изучаемых штаммов структуры, свидетельствующие об их успешной адаптации к низким температурам. Установлено, что в обоих геномах присутствуют гены, кодирующие основные белки-шапероны холодового шока, филогенетически близкие соответствующим генам гипобаротолерантного штамма Serratia liquefaciens ATCC 27592. Кроме того, оба штамма имеют кластеры генов tcfABCD, определяющих способность к адгезии бактериальных клеток к эпителиальным тканям, и генами RTX-токсинов — адгезинов, продукты которых являются важнейшими факторами биопленкообразования у патогенных грамотрицательных бактерий. Экспериментальные исследования подтвердили способность Serratia liquefaciens 72 и Serratia fonticola 5l к активному биопленкообразованию в широком диапазоне температур (от 6° до 37°С). Полученные результаты свидетельствуют о том, что изученные представители рода Serratia, выделенные в Арктике и Антарктике, в целом обладают сходными чертами адаптации к условиям полярного климата, включая способность к продукции фимбрий, активной адгезии и биопленкообразованию при низких температурах. Выявленные генетические факторы адаптации могут также выполнять функции факторов патогенности, что позволяет экстремотолерантным штаммам серраций проявлять черты возбудителей оппортунистических и нозокомиальных инфекций, а также передаваться с охлажденными продуктами питания. Широкое применение пищевых технологий, включающих охлаждение и вакуумирование пищевой продукции, потенциально способно создать новую экологическую нишу, благоприятную для селекции психро- и гипобаротолерантных возбудителей пищевых токсикоинфекций. Полученные результаты позволяют поставить вопрос о необходимости дальнейших исследований по мониторингу генетического разнообразия популяций психрофильных гипобаротолерантных микроорганизмов, обладающих патогенным и эпидемическим потенциалом.