Immune-suppression by OsHV-1 viral infection causes fatal bacteraemia in Pacific oysters

International audience Infectious diseases are mostly explored using reductionist approaches despite repeated evidence showing them to be strongly influenced by numerous interacting host and environmental factors. Many diseases with a complex aetiology therefore remain misunderstood. By developing a...

Full description

Bibliographic Details
Published in:Nature Communications
Main Authors: de Lorgeril, Julien, Lucasson, Aude, Petton, Bruno, Toulza, Eve, Montagnani, Caroline, Clerissi, Camille, Vidal-Dupiol, Jeremie, Chaparro, Cristian, Galinier, Richard, Escoubas, Jean-Michel, Haffner, Philippe, Degrémont, Lionel, L., Charrière, Guillaume, Lafont, Maxime, Delort, Abigaïl, Vergnes, Agnès, Chiarello, Marlène, Faury, Nicole, Rubio, Tristan, Leroy, Marc, Pérignon, Adeline, Régler, Denis, Morga, Benjamin, Alunno-Bruscia, Marianne, Boudry, Pierre, Le Roux, Frédérique, Destoumieux-Garzon, Delphine, Gueguen, Yannick, Mitta, Guillaume
Other Authors: Interactions Hôtes-Pathogènes-Environnements (IHPE), Université de Perpignan Via Domitia (UPVD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Montpellier (UM), Laboratoire des Sciences de l'Environnement Marin (LEMAR) (LEMAR), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de Brest (UBO)-Institut Universitaire Européen de la Mer (IUEM), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER), Laboratoire de Génétique et Pathologie des Mollusques Marins (LGPMM), Unité Santé, Génétique et Microbiologie des Mollusques (SGMM), Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER), MARine Biodiversity Exploitation and Conservation (UMR MARBEC), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de Montpellier (UM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Comité de la Conchyliculture de Méditerranée (CRCM), Laboratoire de Biologie Intégrative des Modèles Marins (LBI2M), Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Station biologique de Roscoff = Roscoff Marine Station (SBR), Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Station biologique de Roscoff = Roscoff Marine Station (SBR), Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), ANR-14-CE19-0023,DECIPHER,Déchiffrage des maladies multifactorielles: cas des mortalités de l'huître(2014), ANR-10-LABX-0004,CeMEB,Mediterranean Center for Environment and Biodiversity(2010), European Project: 678589,H2020,H2020-SFS-2015-2,VIVALDI(2016)
Format: Article in Journal/Newspaper
Language:English
Published: HAL CCSD 2018
Subjects:
ACL
Online Access:https://hal.science/hal-01898110
https://hal.science/hal-01898110/document
https://hal.science/hal-01898110/file/Lorgeril-2018-NatCom-Immune.pdf
https://doi.org/10.1038/s41467-018-06659-3
id ftinsu:oai:HAL:hal-01898110v1
record_format openpolar
institution Open Polar
collection Institut national des sciences de l'Univers: HAL-INSU
op_collection_id ftinsu
language English
topic MU-VAR
MORTALITY
CRASSOSTREA-GIGAS
HERPES-VIRUS
TEMPERATURE
FRANCE
IRELAND
ACL
ANTIVIRAL RESPONSE
OSTREID HERPESVIRUS-1
READ ALIGNMENT
[SDV.BA.MVSA]Life Sciences [q-bio]/Animal biology/Veterinary medicine and animal Health
[SDE.BE]Environmental Sciences/Biodiversity and Ecology
spellingShingle MU-VAR
MORTALITY
CRASSOSTREA-GIGAS
HERPES-VIRUS
TEMPERATURE
FRANCE
IRELAND
ACL
ANTIVIRAL RESPONSE
OSTREID HERPESVIRUS-1
READ ALIGNMENT
[SDV.BA.MVSA]Life Sciences [q-bio]/Animal biology/Veterinary medicine and animal Health
[SDE.BE]Environmental Sciences/Biodiversity and Ecology
de Lorgeril, Julien
Lucasson, Aude
Petton, Bruno
Toulza, Eve
Montagnani, Caroline
Clerissi, Camille
Vidal-Dupiol, Jeremie
Chaparro, Cristian
Galinier, Richard
Escoubas, Jean-Michel
Haffner, Philippe
Degrémont, Lionel, L.
Charrière, Guillaume
Lafont, Maxime
Delort, Abigaïl
Vergnes, Agnès
Chiarello, Marlène
Faury, Nicole
Rubio, Tristan
Leroy, Marc
Pérignon, Adeline
Régler, Denis
Morga, Benjamin
Alunno-Bruscia, Marianne
Boudry, Pierre
Le Roux, Frédérique
Destoumieux-Garzon, Delphine
Gueguen, Yannick
Mitta, Guillaume
Immune-suppression by OsHV-1 viral infection causes fatal bacteraemia in Pacific oysters
topic_facet MU-VAR
MORTALITY
CRASSOSTREA-GIGAS
HERPES-VIRUS
TEMPERATURE
FRANCE
IRELAND
ACL
ANTIVIRAL RESPONSE
OSTREID HERPESVIRUS-1
READ ALIGNMENT
[SDV.BA.MVSA]Life Sciences [q-bio]/Animal biology/Veterinary medicine and animal Health
[SDE.BE]Environmental Sciences/Biodiversity and Ecology
description International audience Infectious diseases are mostly explored using reductionist approaches despite repeated evidence showing them to be strongly influenced by numerous interacting host and environmental factors. Many diseases with a complex aetiology therefore remain misunderstood. By developing a holistic approach to tackle the complexity of interactions, we decipher the complex intra-host interactions underlying Pacific oyster mortality syndrome affecting juveniles of Crassostrea gigas, the main oyster species exploited worldwide. Using experimental infections reproducing the natural route of infection and combining thorough molecular analyses of oyster families with contrasted susceptibilities, we demonstrate that the disease is caused by multiple infection with an initial and necessary step of infection of oyster haemocytes by the Ostreid herpesvirus OsHV-1 µVar. Viral replication leads to the host entering an immune-compromised state, evolving towards subsequent bacteraemia by opportunistic bacteria. We propose the application of our integrative approach to decipher other multifactorial diseases that affect non-model species worldwide.
author2 Interactions Hôtes-Pathogènes-Environnements (IHPE)
Université de Perpignan Via Domitia (UPVD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Montpellier (UM)
Laboratoire des Sciences de l'Environnement Marin (LEMAR) (LEMAR)
Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de Brest (UBO)-Institut Universitaire Européen de la Mer (IUEM)
Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)
Laboratoire de Génétique et Pathologie des Mollusques Marins (LGPMM)
Unité Santé, Génétique et Microbiologie des Mollusques (SGMM)
Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)
MARine Biodiversity Exploitation and Conservation (UMR MARBEC)
Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de Montpellier (UM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Comité de la Conchyliculture de Méditerranée (CRCM)
Laboratoire de Biologie Intégrative des Modèles Marins (LBI2M)
Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Station biologique de Roscoff = Roscoff Marine Station (SBR)
Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Station biologique de Roscoff = Roscoff Marine Station (SBR)
Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
ANR-14-CE19-0023,DECIPHER,Déchiffrage des maladies multifactorielles: cas des mortalités de l'huître(2014)
ANR-10-LABX-0004,CeMEB,Mediterranean Center for Environment and Biodiversity(2010)
European Project: 678589,H2020,H2020-SFS-2015-2,VIVALDI(2016)
format Article in Journal/Newspaper
author de Lorgeril, Julien
Lucasson, Aude
Petton, Bruno
Toulza, Eve
Montagnani, Caroline
Clerissi, Camille
Vidal-Dupiol, Jeremie
Chaparro, Cristian
Galinier, Richard
Escoubas, Jean-Michel
Haffner, Philippe
Degrémont, Lionel, L.
Charrière, Guillaume
Lafont, Maxime
Delort, Abigaïl
Vergnes, Agnès
Chiarello, Marlène
Faury, Nicole
Rubio, Tristan
Leroy, Marc
Pérignon, Adeline
Régler, Denis
Morga, Benjamin
Alunno-Bruscia, Marianne
Boudry, Pierre
Le Roux, Frédérique
Destoumieux-Garzon, Delphine
Gueguen, Yannick
Mitta, Guillaume
author_facet de Lorgeril, Julien
Lucasson, Aude
Petton, Bruno
Toulza, Eve
Montagnani, Caroline
Clerissi, Camille
Vidal-Dupiol, Jeremie
Chaparro, Cristian
Galinier, Richard
Escoubas, Jean-Michel
Haffner, Philippe
Degrémont, Lionel, L.
Charrière, Guillaume
Lafont, Maxime
Delort, Abigaïl
Vergnes, Agnès
Chiarello, Marlène
Faury, Nicole
Rubio, Tristan
Leroy, Marc
Pérignon, Adeline
Régler, Denis
Morga, Benjamin
Alunno-Bruscia, Marianne
Boudry, Pierre
Le Roux, Frédérique
Destoumieux-Garzon, Delphine
Gueguen, Yannick
Mitta, Guillaume
author_sort de Lorgeril, Julien
title Immune-suppression by OsHV-1 viral infection causes fatal bacteraemia in Pacific oysters
title_short Immune-suppression by OsHV-1 viral infection causes fatal bacteraemia in Pacific oysters
title_full Immune-suppression by OsHV-1 viral infection causes fatal bacteraemia in Pacific oysters
title_fullStr Immune-suppression by OsHV-1 viral infection causes fatal bacteraemia in Pacific oysters
title_full_unstemmed Immune-suppression by OsHV-1 viral infection causes fatal bacteraemia in Pacific oysters
title_sort immune-suppression by oshv-1 viral infection causes fatal bacteraemia in pacific oysters
publisher HAL CCSD
publishDate 2018
url https://hal.science/hal-01898110
https://hal.science/hal-01898110/document
https://hal.science/hal-01898110/file/Lorgeril-2018-NatCom-Immune.pdf
https://doi.org/10.1038/s41467-018-06659-3
genre Crassostrea gigas
Pacific oyster
genre_facet Crassostrea gigas
Pacific oyster
op_source ISSN: 2041-1723
EISSN: 2041-1723
Nature Communications
https://hal.science/hal-01898110
Nature Communications, 2018, 9 (1), pp.4215. ⟨10.1038/s41467-018-06659-3⟩
https://www.nature.com/articles/s41467-018-06659-3
op_relation info:eu-repo/semantics/altIdentifier/doi/10.1038/s41467-018-06659-3
info:eu-repo/grantAgreement//678589/EU/Preventing and mitigating farmed bivalve diseases/VIVALDI
hal-01898110
https://hal.science/hal-01898110
https://hal.science/hal-01898110/document
https://hal.science/hal-01898110/file/Lorgeril-2018-NatCom-Immune.pdf
doi:10.1038/s41467-018-06659-3
op_rights info:eu-repo/semantics/OpenAccess
op_doi https://doi.org/10.1038/s41467-018-06659-3
container_title Nature Communications
container_volume 9
container_issue 1
_version_ 1796941064781692928
spelling ftinsu:oai:HAL:hal-01898110v1 2024-04-21T08:00:36+00:00 Immune-suppression by OsHV-1 viral infection causes fatal bacteraemia in Pacific oysters de Lorgeril, Julien Lucasson, Aude Petton, Bruno Toulza, Eve Montagnani, Caroline Clerissi, Camille Vidal-Dupiol, Jeremie Chaparro, Cristian Galinier, Richard Escoubas, Jean-Michel Haffner, Philippe Degrémont, Lionel, L. Charrière, Guillaume Lafont, Maxime Delort, Abigaïl Vergnes, Agnès Chiarello, Marlène Faury, Nicole Rubio, Tristan Leroy, Marc Pérignon, Adeline Régler, Denis Morga, Benjamin Alunno-Bruscia, Marianne Boudry, Pierre Le Roux, Frédérique Destoumieux-Garzon, Delphine Gueguen, Yannick Mitta, Guillaume Interactions Hôtes-Pathogènes-Environnements (IHPE) Université de Perpignan Via Domitia (UPVD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Montpellier (UM) Laboratoire des Sciences de l'Environnement Marin (LEMAR) (LEMAR) Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de Brest (UBO)-Institut Universitaire Européen de la Mer (IUEM) Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS) Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER) Laboratoire de Génétique et Pathologie des Mollusques Marins (LGPMM) Unité Santé, Génétique et Microbiologie des Mollusques (SGMM) Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER) MARine Biodiversity Exploitation and Conservation (UMR MARBEC) Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de Montpellier (UM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS) Comité de la Conchyliculture de Méditerranée (CRCM) Laboratoire de Biologie Intégrative des Modèles Marins (LBI2M) Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Station biologique de Roscoff = Roscoff Marine Station (SBR) Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS) Station biologique de Roscoff = Roscoff Marine Station (SBR) Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS) ANR-14-CE19-0023,DECIPHER,Déchiffrage des maladies multifactorielles: cas des mortalités de l'huître(2014) ANR-10-LABX-0004,CeMEB,Mediterranean Center for Environment and Biodiversity(2010) European Project: 678589,H2020,H2020-SFS-2015-2,VIVALDI(2016) 2018 https://hal.science/hal-01898110 https://hal.science/hal-01898110/document https://hal.science/hal-01898110/file/Lorgeril-2018-NatCom-Immune.pdf https://doi.org/10.1038/s41467-018-06659-3 en eng HAL CCSD Nature Publishing Group info:eu-repo/semantics/altIdentifier/doi/10.1038/s41467-018-06659-3 info:eu-repo/grantAgreement//678589/EU/Preventing and mitigating farmed bivalve diseases/VIVALDI hal-01898110 https://hal.science/hal-01898110 https://hal.science/hal-01898110/document https://hal.science/hal-01898110/file/Lorgeril-2018-NatCom-Immune.pdf doi:10.1038/s41467-018-06659-3 info:eu-repo/semantics/OpenAccess ISSN: 2041-1723 EISSN: 2041-1723 Nature Communications https://hal.science/hal-01898110 Nature Communications, 2018, 9 (1), pp.4215. ⟨10.1038/s41467-018-06659-3⟩ https://www.nature.com/articles/s41467-018-06659-3 MU-VAR MORTALITY CRASSOSTREA-GIGAS HERPES-VIRUS TEMPERATURE FRANCE IRELAND ACL ANTIVIRAL RESPONSE OSTREID HERPESVIRUS-1 READ ALIGNMENT [SDV.BA.MVSA]Life Sciences [q-bio]/Animal biology/Veterinary medicine and animal Health [SDE.BE]Environmental Sciences/Biodiversity and Ecology info:eu-repo/semantics/article Journal articles 2018 ftinsu https://doi.org/10.1038/s41467-018-06659-3 2024-04-05T00:45:22Z International audience Infectious diseases are mostly explored using reductionist approaches despite repeated evidence showing them to be strongly influenced by numerous interacting host and environmental factors. Many diseases with a complex aetiology therefore remain misunderstood. By developing a holistic approach to tackle the complexity of interactions, we decipher the complex intra-host interactions underlying Pacific oyster mortality syndrome affecting juveniles of Crassostrea gigas, the main oyster species exploited worldwide. Using experimental infections reproducing the natural route of infection and combining thorough molecular analyses of oyster families with contrasted susceptibilities, we demonstrate that the disease is caused by multiple infection with an initial and necessary step of infection of oyster haemocytes by the Ostreid herpesvirus OsHV-1 µVar. Viral replication leads to the host entering an immune-compromised state, evolving towards subsequent bacteraemia by opportunistic bacteria. We propose the application of our integrative approach to decipher other multifactorial diseases that affect non-model species worldwide. Article in Journal/Newspaper Crassostrea gigas Pacific oyster Institut national des sciences de l'Univers: HAL-INSU Nature Communications 9 1