Effects of Environmental Changes on Ammonia Oxidizer Populations in Cryoturbated Arctic Permafrost Soils
Arctic regions are expected to experience far-reaching changes in environmental conditions induced by climate change. The rise of temperature is predicted to increase microbial activity and subsequently accelerate the decomposition of organic matter and other biogeochemical processes. Since permafro...
Main Author: | |
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Format: | Thesis |
Language: | English |
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2015
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Arctic regions are expected to experience far-reaching changes in environmental conditions induced by climate change. The rise of temperature is predicted to increase microbial activity and subsequently accelerate the decomposition of organic matter and other biogeochemical processes. Since permafrost-affected soils store large fractions of organic carbon, the enhanced decomposition of such vulnerable pools can lead to a positive feedback to global climate change through increased greenhouse gas emissions. The decomposition processes in Arctic regions are thought to be generally nitrogen-limited, but little is known about the microbiota involved in nitrogen cycling in these environments and about their reactions to changing environmental conditions. This study aimed at investigating ammonia oxidizing archaea and bacteria populations that play an important role in nitrification and thus in regulating the balance between major nitrogen sources for both microorganisms and plants. Furthermore, nitrifiers are directly and indirectly linked to the production of the potent greenhouse gas nitrous oxide. The main goal of this study was to investigate the size and nature of ammonia oxidizer populations in a cryoturbated soil from the Taymyr peninsula and their changes upon changing temperature and moisture regimes. The measurements were done on samples from two horizons of a cryoturbated soil, including the organic top soil layer and cryoturbation pockets, i.e. subducted topsoil material. The soil material had been incubated under different combinations of temperatures (4, 12, 20 °C) and moisture contents (50 , 80, 100 % WHC, water holding capacity) in an incubation experiment performed by the international CryoCarb consortium. Abundances of ammonia oxidizing archaea (AOA) and ammonia oxidizing bacteria (AOB) were determined by quantitative polymerase chain reaction targeting the functional marker gene amoA, which encodes a subunit of the ammonia monooxygenase. While AOA populations were with 9.6 x 10^5 copies per g soil initially larger than AOB populations in the upper horizon, the latter group increased more markedly upon rising temperature under oxic conditions (50 and 80% WHC) and reached equally large final population sizes as AOA. In contrast, AOB populations dominated in the buried topsoil in which the overall smaller populations (8.4 x 10^3 copies per g soil) exhibited a positive correlation with temperature at all moisture conditions. High-throughput amoA amplicon sequencing was used on samples from the upper horizon to analyse the AOA community composition in detail. This study showed that four distinct AOA clades exhibited different, some even contrasting dynamics in response to different environmental conditions. Gross nitrogen mineralization rates were determined by pool dilution upon addition of 15N-labeled ammonia to investigate potential effects of changing conditions on the processes, leading to changed substrate availability for ammonia oxidizers. They exhibited higher rates in the topsoil compared to organic and mineral horizons originating from lower soil layers, however NH4+ production and NH4+ consumption could not be directly linked to the dynamics of ammonia oxidizer populations. Together, this study elucidates dynamics of microbial ammonia oxidizers to changing conditions either introduced by climate change or the process of cryoturbation. Based on the overall results, the most influential factor on both AOA and AOB population responses was temperature, which was positively correlated to abundances. The clear separation of the soil horizons before incubation allowed horizon-specific investigations and revealed differences between topsoil and subducted topsoil material. In addition, the analysis of the AOA community structures revealed distinct responses by different AOA sub-populations indicating that it will be important in future studies to obtain a higher resolution within functional guilds in order to be able to better link population dynamics and activities with processes in the soil. : Durch den Einfluss von Klimawandel werden weitreichende Veränderungen der Umweltbedingungen in Polarregionen erwartet. Es wird angenommen, dass der Anstieg der Temperaturen die Aktivität von Mikroorganismen steigert und infolgedessen der Abbau von organischer Substanz und biogeochemische Prozesse beschleunigt werden. Da Böden die von Permafrost beeinflusst sind große Anteile an organischem Kohlenstoff speichern, kann der verstärkte Abbau dieser empfindlichen Reservoirs zu erhöhten Treibhausgasemissionen führen, die wiederum den globalen Klimawandel verstärken. Die Abbauprozesse in arktischen Regionen gelten generell als Stickstoff-limitiert, jedoch gibt es wenig Informationen über die am Stickstoffkreislauf beteiligten Mikroorganismen und deren Reaktionen auf veränderte Umweltbedingungen. Die Zielsetzung dieser Arbeit war die Untersuchung der Ammoniak oxidierenden Archaea- und Bakterienpopulationen, die eine wichtige Rolle in der Nitrifikation spielen und damit das Gleichgewicht zwischen den Hauptstickstoffquellen von Mikroorganismen und Pflanzen regulieren. Darüber hinaus sind Nitrifizierer direkt und indirekt an der Produktion des wirksamen Treibhausgases N2O beteiligt. Der Schwerpunkt dieser Arbeit war die Charakterisierung der Ammoniak oxidierenden Populationen in kryoturbierten Böden der Taimyr Halbinsel hinsichtlich ihrer Größen und Beschaffenheit sowie deren Wandlung unter veränderten Umweltbedingungen. Die Messungen wurden in zwei unterschiedlichen Horizonten des kryoturbierten Bodens durchgeführt, dem organischen Oberboden an der Oberfläche (O-Horizont) und aus tieferliegenden Schichten des Oberbodens, die durch Kryoturbations-Prozesse begraben wurden (Ajj Horizont). Das Bodenmaterial wurde unter unterschiedlichen Bedingungen inkubiert, die sich aus Kombinationen von drei verschiedenen Temperaturen (4, 12, 20 °C) und drei verschiedenen Feuchtigkeitsgehalten (50, 80, 100 % WHC) zusammensetzten. Das Inkubationsexperiment wurde vom internationalen CryoCarb Konsortium ausgeführt. Die Abundanzen von Ammoniak oxidierenden Archaea (AOA) und Ammoniak oxidierenden Bakterien (AOB) wurden mittels quantitativer Polymerase-Kettenreaktion ermittelt, die auf das funktionelle Markergen amoA ausgerichtet war, welches eine Untereinheit der Ammoniak-Monooxygenase kodiert. Obwohl die AOA Populationen mit 9.6 x 10^5 Kopien pro Gramm Boden anfangs im Oberboden entscheidend größer waren als die AOB Populationen, sind Letztere unter erhöhten Temperaturen und sauerstoffreichen Bedingungen (50 und 80 % WHC) erheblich angestiegen und haben vergleichbare Populationsgrößen erreicht. Im Gegensatz dazu dominierten AOB Populationen den tieferliegenden begrabenen Oberboden in dem generell kleinere Populationsgrößen (8.4 x 10^3 Kopien pro Gramm Boden) vorgefunden wurden. Eine positive Korrelation dieser Populationen mit steigenden Temperaturen wurde unter allen Feuchtigkeitsbedingungen gefunden. Hoch-Durchsatz amoA Amplikon Sequenzierung wurde zur detaillierten Analyse der Zusammensetzung der AOA Gemeinschaft des Oberbodens durchgeführt. Diese Arbeit zeigt, dass die vier vorgefundenen phylogenetischen Gruppen unterschiedliche und zum Teil gegensätzliche Dynamiken bezüglich ihrer Reaktionen gegenüber veränderten Umweltbedingungen entwickeln. Brutto-Stickstoff-Mineralisierungsraten wurden mittels Pool-Verdünnung durch die Zugabe von 15N markiertem Ammonium bestimmt, um auf potenzielle Effekte von veränderten Bedingungen auf die Prozesse und somit auf die geänderte Substratverfügbarkeit von Ammoniak Oxidierern zu schließen. Die Raten der Brutto-Stickstoff-Mineralisierung waren wesentlich höher im organischen Oberboden, verglichen mit dem tieferliegenden Mineralboden und dem begrabenen Oberboden, jedoch konnten NH4+ Produktion und NH4+ Aufnahme nicht direkt mit den Dynamiken der Ammoniak oxidierenden Populationen in Verbindung gebracht werden. Zusammenfassend gibt diese Arbeit Einblicke in die Dynamiken von mikrobiellen Ammoniak Oxidierern unter dem Einfluss veränderter Umweltbedingungen, bewirkt durch den Klimawandel oder dem Prozess der Kryoturbation. Basierend auf den Resultaten stellt die Temperatur den einflussreichsten Faktor für Populationsveränderungen von AOA und AOB dar, und wirkt sich positiv auf die Abundanzen aus. Die klare Trennung der Bodenhorizonte vor der Inkubation ermöglichte eine Horizont-spezifische Untersuchung und zeigte Unterschiede zwischen dem Oberboden an der Oberfläche und dem begrabenen Oberboden. Zusätzlich wurden durch die Analyse der AOA Gruppe unterschiedliche Reaktionen der verschiedenen AOA Subpopulationen gezeigt. Diese Erkenntnisse demonstrieren, dass es für zukünftige Studien wichtig ist, funktionale Gruppen in einer hochauflösenden Weise zu betrachten, um Verbindungen zwischen Populationsdynamiken, Aktivitäten und Prozessen im Boden herstellen zu können. |
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The decomposition processes in Arctic regions are thought to be generally nitrogen-limited, but little is known about the microbiota involved in nitrogen cycling in these environments and about their reactions to changing environmental conditions. This study aimed at investigating ammonia oxidizing archaea and bacteria populations that play an important role in nitrification and thus in regulating the balance between major nitrogen sources for both microorganisms and plants. Furthermore, nitrifiers are directly and indirectly linked to the production of the potent greenhouse gas nitrous oxide. The main goal of this study was to investigate the size and nature of ammonia oxidizer populations in a cryoturbated soil from the Taymyr peninsula and their changes upon changing temperature and moisture regimes. The measurements were done on samples from two horizons of a cryoturbated soil, including the organic top soil layer and cryoturbation pockets, i.e. subducted topsoil material. The soil material had been incubated under different combinations of temperatures (4, 12, 20 °C) and moisture contents (50 , 80, 100 % WHC, water holding capacity) in an incubation experiment performed by the international CryoCarb consortium. Abundances of ammonia oxidizing archaea (AOA) and ammonia oxidizing bacteria (AOB) were determined by quantitative polymerase chain reaction targeting the functional marker gene amoA, which encodes a subunit of the ammonia monooxygenase. While AOA populations were with 9.6 x 10^5 copies per g soil initially larger than AOB populations in the upper horizon, the latter group increased more markedly upon rising temperature under oxic conditions (50 and 80% WHC) and reached equally large final population sizes as AOA. In contrast, AOB populations dominated in the buried topsoil in which the overall smaller populations (8.4 x 10^3 copies per g soil) exhibited a positive correlation with temperature at all moisture conditions. High-throughput amoA amplicon sequencing was used on samples from the upper horizon to analyse the AOA community composition in detail. This study showed that four distinct AOA clades exhibited different, some even contrasting dynamics in response to different environmental conditions. Gross nitrogen mineralization rates were determined by pool dilution upon addition of 15N-labeled ammonia to investigate potential effects of changing conditions on the processes, leading to changed substrate availability for ammonia oxidizers. They exhibited higher rates in the topsoil compared to organic and mineral horizons originating from lower soil layers, however NH4+ production and NH4+ consumption could not be directly linked to the dynamics of ammonia oxidizer populations. Together, this study elucidates dynamics of microbial ammonia oxidizers to changing conditions either introduced by climate change or the process of cryoturbation. Based on the overall results, the most influential factor on both AOA and AOB population responses was temperature, which was positively correlated to abundances. The clear separation of the soil horizons before incubation allowed horizon-specific investigations and revealed differences between topsoil and subducted topsoil material. In addition, the analysis of the AOA community structures revealed distinct responses by different AOA sub-populations indicating that it will be important in future studies to obtain a higher resolution within functional guilds in order to be able to better link population dynamics and activities with processes in the soil. : Durch den Einfluss von Klimawandel werden weitreichende Veränderungen der Umweltbedingungen in Polarregionen erwartet. Es wird angenommen, dass der Anstieg der Temperaturen die Aktivität von Mikroorganismen steigert und infolgedessen der Abbau von organischer Substanz und biogeochemische Prozesse beschleunigt werden. Da Böden die von Permafrost beeinflusst sind große Anteile an organischem Kohlenstoff speichern, kann der verstärkte Abbau dieser empfindlichen Reservoirs zu erhöhten Treibhausgasemissionen führen, die wiederum den globalen Klimawandel verstärken. Die Abbauprozesse in arktischen Regionen gelten generell als Stickstoff-limitiert, jedoch gibt es wenig Informationen über die am Stickstoffkreislauf beteiligten Mikroorganismen und deren Reaktionen auf veränderte Umweltbedingungen. Die Zielsetzung dieser Arbeit war die Untersuchung der Ammoniak oxidierenden Archaea- und Bakterienpopulationen, die eine wichtige Rolle in der Nitrifikation spielen und damit das Gleichgewicht zwischen den Hauptstickstoffquellen von Mikroorganismen und Pflanzen regulieren. Darüber hinaus sind Nitrifizierer direkt und indirekt an der Produktion des wirksamen Treibhausgases N2O beteiligt. Der Schwerpunkt dieser Arbeit war die Charakterisierung der Ammoniak oxidierenden Populationen in kryoturbierten Böden der Taimyr Halbinsel hinsichtlich ihrer Größen und Beschaffenheit sowie deren Wandlung unter veränderten Umweltbedingungen. Die Messungen wurden in zwei unterschiedlichen Horizonten des kryoturbierten Bodens durchgeführt, dem organischen Oberboden an der Oberfläche (O-Horizont) und aus tieferliegenden Schichten des Oberbodens, die durch Kryoturbations-Prozesse begraben wurden (Ajj Horizont). Das Bodenmaterial wurde unter unterschiedlichen Bedingungen inkubiert, die sich aus Kombinationen von drei verschiedenen Temperaturen (4, 12, 20 °C) und drei verschiedenen Feuchtigkeitsgehalten (50, 80, 100 % WHC) zusammensetzten. Das Inkubationsexperiment wurde vom internationalen CryoCarb Konsortium ausgeführt. Die Abundanzen von Ammoniak oxidierenden Archaea (AOA) und Ammoniak oxidierenden Bakterien (AOB) wurden mittels quantitativer Polymerase-Kettenreaktion ermittelt, die auf das funktionelle Markergen amoA ausgerichtet war, welches eine Untereinheit der Ammoniak-Monooxygenase kodiert. Obwohl die AOA Populationen mit 9.6 x 10^5 Kopien pro Gramm Boden anfangs im Oberboden entscheidend größer waren als die AOB Populationen, sind Letztere unter erhöhten Temperaturen und sauerstoffreichen Bedingungen (50 und 80 % WHC) erheblich angestiegen und haben vergleichbare Populationsgrößen erreicht. Im Gegensatz dazu dominierten AOB Populationen den tieferliegenden begrabenen Oberboden in dem generell kleinere Populationsgrößen (8.4 x 10^3 Kopien pro Gramm Boden) vorgefunden wurden. Eine positive Korrelation dieser Populationen mit steigenden Temperaturen wurde unter allen Feuchtigkeitsbedingungen gefunden. Hoch-Durchsatz amoA Amplikon Sequenzierung wurde zur detaillierten Analyse der Zusammensetzung der AOA Gemeinschaft des Oberbodens durchgeführt. Diese Arbeit zeigt, dass die vier vorgefundenen phylogenetischen Gruppen unterschiedliche und zum Teil gegensätzliche Dynamiken bezüglich ihrer Reaktionen gegenüber veränderten Umweltbedingungen entwickeln. Brutto-Stickstoff-Mineralisierungsraten wurden mittels Pool-Verdünnung durch die Zugabe von 15N markiertem Ammonium bestimmt, um auf potenzielle Effekte von veränderten Bedingungen auf die Prozesse und somit auf die geänderte Substratverfügbarkeit von Ammoniak Oxidierern zu schließen. Die Raten der Brutto-Stickstoff-Mineralisierung waren wesentlich höher im organischen Oberboden, verglichen mit dem tieferliegenden Mineralboden und dem begrabenen Oberboden, jedoch konnten NH4+ Produktion und NH4+ Aufnahme nicht direkt mit den Dynamiken der Ammoniak oxidierenden Populationen in Verbindung gebracht werden. Zusammenfassend gibt diese Arbeit Einblicke in die Dynamiken von mikrobiellen Ammoniak Oxidierern unter dem Einfluss veränderter Umweltbedingungen, bewirkt durch den Klimawandel oder dem Prozess der Kryoturbation. Basierend auf den Resultaten stellt die Temperatur den einflussreichsten Faktor für Populationsveränderungen von AOA und AOB dar, und wirkt sich positiv auf die Abundanzen aus. Die klare Trennung der Bodenhorizonte vor der Inkubation ermöglichte eine Horizont-spezifische Untersuchung und zeigte Unterschiede zwischen dem Oberboden an der Oberfläche und dem begrabenen Oberboden. Zusätzlich wurden durch die Analyse der AOA Gruppe unterschiedliche Reaktionen der verschiedenen AOA Subpopulationen gezeigt. Diese Erkenntnisse demonstrieren, dass es für zukünftige Studien wichtig ist, funktionale Gruppen in einer hochauflösenden Weise zu betrachten, um Verbindungen zwischen Populationsdynamiken, Aktivitäten und Prozessen im Boden herstellen zu können. 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