Early life microbial exposures shape the Crassostrea gigas immune system for lifelong and intergenerational disease protection

• Main Authors: Fallet, Manon, Montagnani, Caroline, Petton, Bruno, Lorgeril, Julien, Comarmond, Sébastien, Chaparro, Cristian, Toulza, Eve, Boitard, Simon, Escoubas, Jean-Michel, Vergnes, Agnès, Le Grand, Jacqueline, Bulla, Ingo, Gueguen, Yannick, Vidal-Dupiol, Jérémie, Grunau, Christoph, Mitta, Guillaume, Cosseau, Céline
• Other Authors: Interactions Hôtes-Pathogènes-Environnements (IHPE), Université de Perpignan Via Domitia (UPVD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Montpellier (UM), Laboratoire des Sciences de l'Environnement Marin (LEMAR) (LEMAR), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de Brest (UBO)-Institut Universitaire Européen de la Mer (IUEM), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Ecologie marine tropicale des océans Pacifique et Indien (ENTROPIE Nouvelle-Calédonie ), Institut de Recherche pour le Développement (IRD Nouvelle-Calédonie )-Ifremer - Nouvelle-Calédonie, Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de la Nouvelle-Calédonie (UNC), Centre de Biologie pour la Gestion des Populations (UMR CBGP), Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement (Cirad)-Université de Montpellier (UM)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD France-Sud )-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Institut Agro - Montpellier SupAgro, Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement (Institut Agro)-Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement (Institut Agro), The present study was supported by the ANR project DECIPHER (ANR-14-CE19-0023), by the 'Chercheur d’Avenir' project TRANSGIGAS (Region Languedoc Roussillon), by the EU funded project VIVALDI (H2020 program, n°678589) and by Ifremer, CNRS, Université de Montpellier and Université de Perpignan Via Domitia. With the support of LabEx CeMEB, an ANR 'Investissements d’Avenir 'Laboratoires d'Excellences' program through the Environmental Epigenomics Platform (ANR-10-LABX-0004) and LabEx TULIP (ANR‐10‐LABX‐0041)., ANR-10-LABX-0004,CeMEB,Mediterranean Center for Environment and Biodiversity(2010), ANR-10-LABX-0041,TULIP,Towards a Unified theory of biotic Interactions: the roLe of environmental(2010), European Project: 678589,H2020,H2020-SFS-2015-2,VIVALDI(2016)
• Format: Report
• Language: English
• Published: HAL CCSD 2021
• Subjects: oyster; aquaculture; microbiota; innate immune shaping; epigenetic; DNA methylation; [SDV.BID.EVO]Life Sciences [q-bio]/Biodiversity/Populations and Evolution [q-bio.PE]; Pacific; Crassostrea gigas; Pacific oyster
• Online Access: https://hal.archives-ouvertes.fr/hal-03635473; https://hal.archives-ouvertes.fr/hal-03635473/document; https://hal.archives-ouvertes.fr/hal-03635473/file/Fallet-2022-ResSquare-EarlyLife.pdf; https://doi.org/10.21203/rs.3.rs-1366702/v1

Background: The interaction of organisms with their surrounding microbial communities influences many biological processes, a notable example of which is the shaping of the immune system in early life. In the Pacific oyster, Crassostrea gigas , the role of the environmental microbial community on immune system maturation – and, importantly, protection from infectious disease – is still an open question. Results: Here, we demonstrate that early life microbial exposure durably improves oyster survival when challenged with the pathogen causing Pacific Oyster Mortality Syndrome (POMS), both in the exposed generation and in the subsequent one. Combining microbiota, transcriptomic, genetic, and epigenetic analyses, we show that the microbial exposure induced changes in epigenetic marks and a reprogramming of immune gene expression leading to long-term and intergenerational immune protection against POMS. Conclusions: We anticipate that this protection likely extends to additional pathogens and may prove to be an important new strategy for safeguarding oyster aquaculture efforts from infectious disease.