Immune-suppression by OsHV-1 viral infection causes fatal bacteraemia in Pacific oysters

International audience Infectious diseases are mostly explored using reductionist approaches despite repeated evidence showing them to be strongly influenced by numerous interacting host and environmental factors. Many diseases with a complex aetiology therefore remain misunderstood. By developing a...

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Published in:Nature Communications
Main Authors: De Lorgeril, Julien, Lucasson, Aude, Petton, Bruno, Toulza, Eve, Montagnani, Caroline, Clerissi, Camille, Vidal-Dupiol, Jeremie, Chaparro, Cristian, Galinier, Richard, Escoubas, Jean-Michel, Haffner, Philippe, Degrémont, Lionel, Charrière, Guillaume, Lafont, Maxime, Delort, Abigaïl, Vergnes, Agnès, Chiarello, Marlène, Faury, Nicole, Rubio, Tristan, Leroy, Marc, Pérignon, Adeline, Régler, Denis, Morga, Benjamin, Alunno-Bruscia, Marianne, Boudry, Pierre, Le Roux, Frédérique, Destoumieux-Garzon, Delphine, Gueguen, Yannick, Mitta, Guillaume
Other Authors: Interactions Hôtes-Pathogènes-Environnements (IHPE), Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Montpellier (UM)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de Perpignan Via Domitia (UPVD), Laboratoire des Sciences de l'Environnement Marin (LEMAR) (LEMAR), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de Brest (UBO)-Institut Universitaire Européen de la Mer (IUEM), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER), Laboratoire de Génétique et Pathologie des Mollusques Marins, 17390 La Tremblade, France. (LGPMM), Santé, Génétique et Microbiologie des Mollusques (IFREMER SG2M), Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer - Atlantique (IFREMER Atlantique), Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer - Atlantique (IFREMER Atlantique), Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER), MARine Biodiversity Exploitation and Conservation (UMR MARBEC), Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Montpellier (UM)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD), Comité de la Conchyliculture de Méditerranée (CRCM), Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer - Brest (IFREMER Centre de Bretagne), Laboratoire de Biologie Intégrative des Modèles Marins (LBI2M), Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Station biologique de Roscoff (SBR), Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Station biologique de Roscoff (SBR), Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), ANR-14-CE19-0023,DECIPHER,Déchiffrage des maladies multifactorielles: cas des mortalités de l'huître(2014), ANR-10-LABX-0004,CeMEB,Mediterranean Center for Environment and Biodiversity(2010), European Project: 678589,H2020,H2020-SFS-2015-2,VIVALDI(2016)
Format: Article in Journal/Newspaper
Language:English
Published: HAL CCSD 2018
Subjects:
ACL
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MU-VAR
CRASSOSTREA-GIGAS
OSTREID HERPESVIRUS-1
ANTIVIRAL RESPONSE
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FRANCE
IRELAND
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[SDE.BE]Environmental Sciences/Biodiversity and Ecology
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De Lorgeril, Julien
Lucasson, Aude
Petton, Bruno
Toulza, Eve
Montagnani, Caroline
Clerissi, Camille
Vidal-Dupiol, Jeremie
Chaparro, Cristian
Galinier, Richard
Escoubas, Jean-Michel
Haffner, Philippe
Degrémont, Lionel,
Charrière, Guillaume
Lafont, Maxime
Delort, Abigaïl
Vergnes, Agnès
Chiarello, Marlène
Faury, Nicole
Rubio, Tristan
Leroy, Marc
Pérignon, Adeline
Régler, Denis
Morga, Benjamin
Alunno-Bruscia, Marianne
Boudry, Pierre
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Destoumieux-Garzon, Delphine
Gueguen, Yannick
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description International audience Infectious diseases are mostly explored using reductionist approaches despite repeated evidence showing them to be strongly influenced by numerous interacting host and environmental factors. Many diseases with a complex aetiology therefore remain misunderstood. By developing a holistic approach to tackle the complexity of interactions, we decipher the complex intra-host interactions underlying Pacific oyster mortality syndrome affecting juveniles of Crassostrea gigas, the main oyster species exploited worldwide. Using experimental infections reproducing the natural route of infection and combining thorough molecular analyses of oyster families with contrasted susceptibilities, we demonstrate that the disease is caused by multiple infection with an initial and necessary step of infection of oyster haemocytes by the Ostreid herpesvirus OsHV-1 µVar. Viral replication leads to the host entering an immune-compromised state, evolving towards subsequent bacteraemia by opportunistic bacteria. We propose the application of our integrative approach to decipher other multifactorial diseases that affect non-model species worldwide.
author2 Interactions Hôtes-Pathogènes-Environnements (IHPE)
Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Montpellier (UM)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de Perpignan Via Domitia (UPVD)
Laboratoire des Sciences de l'Environnement Marin (LEMAR) (LEMAR)
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Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)
Laboratoire de Génétique et Pathologie des Mollusques Marins, 17390 La Tremblade, France. (LGPMM)
Santé, Génétique et Microbiologie des Mollusques (IFREMER SG2M)
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Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer - Atlantique (IFREMER Atlantique)
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MARine Biodiversity Exploitation and Conservation (UMR MARBEC)
Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Montpellier (UM)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD)
Comité de la Conchyliculture de Méditerranée (CRCM)
Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer - Brest (IFREMER Centre de Bretagne)
Laboratoire de Biologie Intégrative des Modèles Marins (LBI2M)
Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Station biologique de Roscoff (SBR)
Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Station biologique de Roscoff (SBR)
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EISSN: 2041-1723
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Many diseases with a complex aetiology therefore remain misunderstood. By developing a holistic approach to tackle the complexity of interactions, we decipher the complex intra-host interactions underlying Pacific oyster mortality syndrome affecting juveniles of Crassostrea gigas, the main oyster species exploited worldwide. Using experimental infections reproducing the natural route of infection and combining thorough molecular analyses of oyster families with contrasted susceptibilities, we demonstrate that the disease is caused by multiple infection with an initial and necessary step of infection of oyster haemocytes by the Ostreid herpesvirus OsHV-1 µVar. Viral replication leads to the host entering an immune-compromised state, evolving towards subsequent bacteraemia by opportunistic bacteria. We propose the application of our integrative approach to decipher other multifactorial diseases that affect non-model species worldwide. 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