A single regulatory gene is sufficient to alter Vibrio aestuarianus pathogenicity in oysters

• Published in: Environmental Microbiology
• Main Authors: Goudenège, David, Travers, Marie Agnès, Lemire, Astrid, Haffner, Philippe, Labreuche, Yannick, Tourbiez, Delphine, Petton, Bruno, Mangenot, Sophie, Calteau, Alexandra, Mazel, Didier, Nicolas, Jean Louis, Jacq, Annick, Le Roux, Frédérique
• Other Authors: Unité Physiologie Fonctionnelle des Organismes marins, Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER), Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer - Brest (IFREMER Centre de Bretagne), Laboratoire de Génétique et Pathologie des Mollusques Marins, 17390 La Tremblade, France. (LGPMM), Santé, Génétique et Microbiologie des Mollusques (IFREMER SG2M), Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer - Atlantique (IFREMER Atlantique), Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer - Atlantique (IFREMER Atlantique), Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER), Station biologique de Roscoff (SBR), Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Laboratoire des Sciences de l'Environnement Marin (LEMAR) (LEMAR), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de Brest (UBO)-Institut Universitaire Européen de la Mer (IUEM), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Institut de Génomique d'Evry (IG), Institut de Biologie François JACOB (JACOB), Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA)), Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA)), Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Université Paris-Saclay, Analyse Bio-Informatique pour la Génomique et le Métabolisme (LABGeM), Génomique métabolique (UMR 8030), Genoscope - Centre national de séquençage Evry (GENOSCOPE), Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Université Paris-Saclay-Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA)), Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Université Paris-Saclay-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université d'Évry-Val-d'Essonne (UEVE)-Genoscope - Centre national de séquençage Evry (GENOSCOPE), Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Université Paris-Saclay-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université d'Évry-Val-d'Essonne (UEVE), Plasticité du Génome Bactérien - Bacterial Genome Plasticity (PGB), Institut Pasteur Paris -Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Institut de génétique et microbiologie Orsay (IGM), Université Paris-Sud - Paris 11 (UP11)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), The present study has been supported by the DPMA (Convention DPMA 2013- IFREMER 12/1210320/NYF), the ANR Blanc (11-BSV7-023-01 «VIBRIOGEN», D. G. funding), the EMBRC France (A. L. funding) and the ANR Bioadapt (13-ADAP-0007-01 «OPOPOP»)., We warmly thank Dr Maurizio Labbate (University of Technology, Sydney, Australia), Dr Maxime Bruto (Station Biologique de Roscoff) and Dr Marianne Alunno-Bruscia (Ifremer Argenton) for critically reading the manuscript. We also thank Pr Joël Henry and Dr Céline Zatylny-Gaudin (Université de Caen Basse-Normandie, Institut de Biologie Fondamentale et Appliquée) for kindly performing mass spectrometry analyses. We thank Dr Carla Pruzzo (University of Genoa, Italy) and Dr Ana Roque (IRTA, Spain) for providing U_17 and KB19 strains. We acknowledge the staff of the station Ifremer Argenton, La Tremblade, Bouin, particularly Max Nourry, the ABIMS (SBR Roscoff) and LABGeM (Evry) platforms for technical support., ANR-11-BSV7-0023,VIBRIOGEN,Les vibrios pathogènes d'invertébrés marins : un nouveau regard sur la virulence et les réservoirs de gènes permettant l'adaptation à la niche écologique(2011), ANR-13-ADAP-0007,OPOPOP,Emergence de pathogènes opportunistes d'huîtres dans des populations naturelles de Vibrio(2013)
• Format: Article in Journal/Newspaper
• Language: English
• Published: HAL CCSD 2015
• Subjects: CRASSOSTREA-GIGAS; METALLOPROTEASE; VIRULENCE; PACIFIC OYSTERS; CHOLERAE HEMAGGLUTININ PROTEASE; ALGORITHMS; MORTALITIES; CONSTRUCTION; LETHALITY; FAMILY; ACL; MESH: Animals; MESH: Frameshift Mutation; MESH: France; MESH: Genes; Regulator; MESH: Genomics; MESH: Ostreidae; MESH: Phylogeny; MESH: Protein Kinases; MESH: Vibrio; MESH: Virulence; [SDV]Life Sciences [q-bio]; [SDE.BE]Environmental Sciences/Biodiversity and Ecology; Pacific; Crassostrea gigas
• Online Access: https://hal.archives-ouvertes.fr/hal-01444897; https://hal.archives-ouvertes.fr/hal-01444897/document; https://hal.archives-ouvertes.fr/hal-01444897/file/Environ%20Microbiol_Jan%202015_merged_1410106529.pdf; https://doi.org/10.1111/1462-2920.12699

International audience Oyster diseases caused by pathogenic vibrios pose a major challenge to the sustainability of oyster farming. In France, since 2012 a disease affecting specifically adult oysters has been associated with the presence of Vibrio aestuarianus. Here, by combining genome comparison, phylogenetic analyses and high-throughput infections of strains isolated before or during the recent outbreaks, we show that virulent strains cluster into two V. aestuarianus lineages independently of the sampling dates. The bacterial lethal dose was not different between strains isolated before or after 2012. Hence, the emergence of a new highly virulent clonal strain is unlikely. Each lineage comprises nearly identical strains, the majority of them being virulent, suggesting that within these phylogenetically coherent virulent lineages a few strains have lost their pathogenicity. Comparative genomics allowed the identification of a single frameshift in a non-virulent strain. This mutation affects the varS gene that codes for a signal transduction histidine-protein kinase. Genetic analyses confirmed that varS is necessary for infection of oysters and for a secreted metalloprotease expression. For the first time in a Vibrio species, we show here that VarS is a key factor of pathogenicity.