Cooperation and cheating orchestrate Vibrio assemblages and polymicrobial synergy in oysters infected with OsHV-1 virus

• Published in: Proceedings of the National Academy of Sciences
• Main Authors: Oyanedel, Daniel, Lagorce, Arnaud, Bruto, Maxime, Haffner, Philippe, Morot, Amandine, Labreuche, Yannick, Dorant, Yann, de la Forest Divonne, Sébastien, Delavat, François, Inguimbert, Nicolas, Montagnani, C., Morga, Benjamin, Chaparro, Cristian, Toulza, Eve, Escoubas, Jean-Michel, Gueguen, Yannick, Vidal-Dupiol, Jeremie, de Lorgeril, Julien, Petton, Bruno, Degremont, Lionel, Tourbiez, Delphine, Pimparé, Léa-Lou, Leroy, Marc, Romatif, Océane, Pouzadoux, Juliette, Mitta, Guillaume, Le Roux, Frédérique, Charrière, Guillaume, Travers, Marie-Agnes, Destoumieux-Garzon, Delphine
• Other Authors: Interactions Hôtes-Pathogènes-Environnements (IHPE), Université de Perpignan Via Domitia (UPVD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Montpellier (UM), Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER), Station biologique de Roscoff = Roscoff Marine Station (SBR), Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Laboratoire de Biotechnologie et Chimie Marines (LBCM), Université de Bretagne Sud (UBS)-Université de Brest (UBO)-Institut Universitaire Européen de la Mer (IUEM), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Bretagne Sud (UBS)-Université de Brest (UBO)-Institut Universitaire Européen de la Mer (IUEM), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Laboratoire des Sciences de l'Environnement Marin (LEMAR) (LEMAR), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de Brest (UBO)-Institut Universitaire Européen de la Mer (IUEM), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Physiologie Fonctionnelle des Organismes Marins (PFOM), Laboratoire de Biologie Intégrative des Modèles Marins (LBI2M), Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Station biologique de Roscoff = Roscoff Marine Station (SBR), Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Génétique moléculaire, génomique, microbiologie (GMGM), Université de Strasbourg (UNISTRA)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Centre de recherches insulaires et observatoire de l'environnement (CRIOBE), Université de Perpignan Via Domitia (UPVD)-École Pratique des Hautes Études (EPHE), Université Paris Sciences et Lettres (PSL)-Université Paris Sciences et Lettres (PSL)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Unité Adaptation et Santé des Invertébrés Marins (ASIM), Université de Perpignan Via Domitia (UPVD), Ecosystèmes Insulaires Océaniens (UMR 241) (EIO), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de la Polynésie Française (UPF)-Institut Louis Malardé Papeete (ILM), Institut de Recherche pour le Développement (IRD), MicroScope Plateform, ANR-10-LABX-0004,CeMEB,Mediterranean Center for Environment and Biodiversity(2010), ANR-16-CE32-0008,REVENGE,L'huître comme niche de l'évolution et l'émergence de vibrios pathogènes(2016), ANR-19-CE20-0004,DECICOMP,Déchiffrer toute la complexité du syndrome de mortalité des huîtres du Pacifique pour modéliser le risque épidémiologique.(2019)
• Format: Article in Journal/Newspaper
• Language: English
• Published: HAL CCSD 2023
• Subjects: Iron uptake; Microbiota; Mollusk; immune suppression; T3SS; [SDV.BA.MVSA]Life Sciences [q-bio]/Animal biology/Veterinary medicine and animal Health; [SDV.IMM.II]Life Sciences [q-bio]/Immunology/Innate immunity; [SDV.MP.BAC]Life Sciences [q-bio]/Microbiology and Parasitology/Bacteriology; [SDV.MP.VIR]Life Sciences [q-bio]/Microbiology and Parasitology/Virology; Pacific oyster
• Online Access: https://hal.science/hal-04219877; https://hal.science/hal-04219877/document; https://hal.science/hal-04219877/file/Oyanedel-2023-PNAS-Cooperation-tapuscrit.pdf; https://doi.org/10.1073/pnas.2305195120

A utilisé MicroScope Plateform International audience Polymicrobial infections threaten the health of humans and animals but remain understudied in natural systems. We recently described the Pacific Oyster Mortality Syndrome (POMS), a polymicrobial disease affecting oyster production worldwide. In the French Atlantic coast, the disease involves coinfection with ostreid herpesvirus 1 (OsHV-1) and virulent Vibrio . However, it is unknown whether consistent Vibrio populations are associated with POMS in different regions, how Vibrio contribute to POMS, and how they interact with OsHV-1 during pathogenesis. By connecting field-based approaches in a Mediterranean ecosystem, laboratory infection assays and functional genomics, we uncovered a web of interdependencies that shape the structure and function of the POMS pathobiota. We show that Vibrio harveyi and Vibrio rotiferianus are predominant in OsHV-1-diseased oysters and that OsHV-1 drives the partition of the Vibrio community observed in the field. However only V. harveyi synergizes with OsHV-1 by promoting mutual growth and accelerating oyster death. V. harveyi shows high-virulence potential and dampens oyster cellular defenses through a type 3 secretion system, making oysters a more favorable niche for microbe colonization. In addition, V. harveyi produces a key siderophore called vibrioferrin. This important resource promotes the growth of V. rotiferianus , which cooccurs with V. harveyi in diseased oysters, and behaves as a cheater by benefiting from V. harveyi metabolite sharing. Our data show that cooperative behaviors contribute to synergy between bacterial and viral coinfecting partners. Additional cheating behaviors further shape the polymicrobial consortium. Controlling cooperative behaviors or countering their effects opens avenues for mitigating polymicrobial diseases.